Față. Ecol. Evol.

29 noiembrie 2018 | https://doi.org/10.3389/fevo.2018.00202

C. Sue Carter* și Allison M. Perkeybile

Monogamia genetică este rară - cel puțin la nivelul unei specii - și monogamia poate exista în absența fidelității sexuale. În loc să se concentreze pe împerecherea exclusivității, a devenit obișnuit să folosești termenul „monogamie socială” pentru a descrie un grup de caracteristici sociale, inclusiv capacitatea de legături sociale selective și durabile, centrale în ceea ce oamenii numesc „iubire”. Mamiferele monogame social manifestă adesea agresivitate selectivă față de străini și formează familii extinse. Aceste caracteristici ale monogamiei sociale la mamifere sunt susținute de tiparele funcției hormonale originare din neurobiologia maternității, inclusiv oxitocina, precum și de o cale mai primitivă a vasopresinei. O altă caracteristică cheie a monogamiei sociale este dimorfismul sexual redus. Procesele asociate diferențierii sexuale oferă indicii asupra misterelor din jurul evoluției monogamiei. Deși există consistență în ingredientele necesare, este probabil să nu existe o rețetă unică pentru monogamia socială. Așa cum s-a revizuit aici, genele pentru steroizi și peptide și receptorii lor sunt variabile și sunt supuse unei reglementări epigenetice de-a lungul duratei de viață, permițând variații individuale, de gen și specie și furnizând substraturi pentru evoluție. Sensibilitatea redusă la androgenii gonadali și o dependență crescută concomitentă cu vasopresina (pentru apărarea selectivă) și oxitocina (pentru afiliere selectivă) pot fi oferite căi de apariție a monogamiei sociale.

"O paradox este un puzzle logic care pare să se contrazică. Paradoxal afirmațiile pot părea complet auto-contradictorii, dar pot fi folosite pentru a dezvălui adevăruri mai profunde. "

Companie

Interacțiunile sociale sunt legate de capacitatea de a se împerechea, a supraviețui și a prospera într-un mediu mereu în schimbare. Din aceste motive, explicațiile pentru specii și variațiile individuale ale comportamentului social au fost discutate inițial în termeni de evoluție, fitness și reproducere (Kleiman, 1977; Dewsbury, 1987; Komers și Brotherton, 1997; Lukas și Clutton-Brock, 2013; Klug, 2018).

În încercările de a crea ordine în descrierea comportamentului socio-sexual în cadrul speciilor, precum și în culturile umane, a devenit comună modelele de grupuri ale comportamentului sexual presupus și etichetarea acestora ca sisteme de împerechere, inclusiv poliginie, poligamie, poliandrie sau monogamie. Printre acestea, monogamia părea deosebit de dificil de înțeles. A avea un singur partener, în special la bărbați, nu a fost ușor explicat de teoriile bazate pe fitnessul reproductiv (Barash și Lipton, 2002). La adăugarea confuziei, testele genetice pentru paternitate au relevat faptul că la speciile presupuse a fi „monogame”, monogamia sexuală a fost de fapt rară - cel puțin atunci când a fost luată în considerare la nivelul unei specii date (Solomon și colab., 2004).

Dacă monogamia nu era în primul rând despre exclusivitatea sexuală, atunci ce a fost? Poate că monogamia a fost mai bine înțeleasă ca un sistem social și unul care a oferit avantajele parentalității partajate, protecția resurselor și sprijinul social (Wilson, 1975; Gowaty, 1996). Și dacă da, care au fost trăsăturile și originile a ceea ce ar ajunge să fie cunoscut sub numele de „monogamie socială”? Aici oferim o scurtă prezentare personală a evenimentelor care ne-au determinat să subliniem importanța privirii monogamiei ca sistem social și un sistem care ar putea fi înțeles în termeni de „neuroendocrinologie”.

Sistemele sociale sunt în mod inerent variabile. Cu toate acestea, substraturile neuronale specifice asupra cărora acționează hormonii diferă între și între specii și pot fi comparate la rozătoarele monogame social față de cele ne monogame. Această lucrare a început în gen Microtus, dar pe măsură ce studii mai comparate au apărut variații ale efectelor hormonilor, adesea datorate diferențelor de receptori țintă sunt din ce în ce mai evidente. Ținând cont de această variație, am încercat să descoperim tiparele de acțiune hormonală care ar putea ajuta la explicarea fenotipului și originilor trăsăturilor monogamiei sociale (tabel 1). Din datele despre rozătoare, discutate în profunzime pe parcursul acestei revizuiri, se pare că trăsăturile monogame social apar în cursul dezvoltării, în parte prin acțiunile combinate ale steroizilor și peptidelor (Choleris și colab., 2008).

TABELUL 1

www.frontiersin.orgTabelul 1. Ipoteze pentru rolurile steroizilor și peptidelor în apariția monogamiei sociale.

Printre mai multe mistere nesoluționate asociate monogamiei sociale se numără apariția aparent independentă a unui set de trăsături comune la mamiferele fără legătură, de la rozătoare la canide până la maimuțele Lumii Noi (Kleiman, 1977; Lukas și Clutton-Brock, 2013; French și colab., 2018). Apariția repetată a grupului de trăsături comportamentale și anatomice care au fost denumite monogamie socială ridică o întrebare de bază importantă. Care sunt mecanismele prin care aceste trăsături au apărut în peste 60 de ocazii la specii de mamifere fără legătură? A apărut în primul rând monogamia socială prin mecanisme evolutive paralele sau convergente sau prin o combinație a celor două? O fiziologie comună a permis evoluția pe specii de monogamie socială? Sau există mai multe căi către monogamia socială?

Aici examinăm ipoteza conform căreia neurobiologia diferențierii sexuale și a masculinizării oferă un șablon pentru înțelegerea originilor monogamiei sociale. Cercetările efectuate în maștile de pradă au indicat în mod repetat că meniurile sunt insensibile la androgeni. Este posibil ca o lipsă comparativă de disponibilitate funcțională a androgenilor în timpul dezvoltării, de exemplu, prin modificări ale receptorului androgenilor sau bazate pe efectele inhibitoare ale altor molecule, cum ar fi glucocorticoizii și oxitocina, ar putea ajuta la explicarea unora dintre trăsăturile unice care au apărut la mamiferele monogame social. În plus, propunem că modificările mecanismelor care stau la baza trăsăturilor comportamentale și anatomice ale monogamiei sociale, trecerea de la o dependență de androgeni la o dependență de peptide ar fi adaptivă și ar permite, de asemenea, apariția trăsăturilor prosociale ale monogamiei sociale. De exemplu, componentele de comportament proeminente la bărbații din speciile non-monogame, inclusiv agresivitatea non-selectivă, care se bazează în parte pe acțiuni directe ale androgenilor pot fi reglementate în mod specific în monogamia socială. Cu toate acestea, comportamentele de protecție și agresivitatea selectivă, precum cele observate la speciile monogame social, sunt susținute de estrogeni și vasopresină / oxitocină și pot continua să fie exprimate.

Monogamie

Ce este Monogamia? „Ce este într-un cuvânt?”

Confuzia cu privire la monogamie a apărut în diverse discipline, în parte, din cauza utilizărilor diferite ale cuvântului. Monogamia este adesea definită în dicționare drept „obiceiul de a avea un singur partener”. Originile grecești ale cuvântului monogamie se traduc în „o nuntă sau o căsătorie”. Această perspectivă antropomorfă implică faptul că monogamia implică o formă de ceremonie și / sau contract legal între două persoane. Ulterior, biologii au împrumutat termenul de monogamie și alternative la monogamie, cum ar fi poligamia, ca mijloc de clasificare a sistemelor de împerechere și a relațiilor sociale, de obicei între bărbați și femei.

Atât în ​​utilizarea comună, cât și în domeniul biologiei, termenul monogamie adesea afectează exclusivitatea sexuală fie pe întreaga durată de viață, fie la un moment dat în timp. Definițiile monogamiei au fost aplicate unei singure perechi de parteneri sau uneori chiar și unei singure persoane din cadrul unei perechi. Cu toate acestea, în timp, cuvântul „monogamie” a început să fie folosit pentru a clasifica sistemele de împerechere la nivelul speciei (Kleiman, 1977; Dewsbury, 1987).

„Monogamia”, deloc definită, a fost descrisă de naturaliștii în sute de specii de mamifere și mii de specii de păsări (Lipsa, 1968). Dintre 4,000 de specii sau mai multe specii diferite de mamifere pentru care sunt disponibile date comportamentale, s-a estimat că între 3 și 5 la sută din specii, inclusiv taxoni aparent fără legătură, au prezentat trăsăturile monogamiei (Kleiman, 1977). Un sondaj mai recent asupra a ~ 2,500 de specii de mamifere, estimează că aproximativ 9 la sută din specii prezintă caracteristici ale monogamiei, definite de autori ca un singur mascul de reproducție și o singură femelă de reproducție care împart o rază de acasă și rămân împreună pentru mai mult de un sezon de reproducere. , cu sau fără urmași (Lukas și Clutton-Brock, 2013). Acest lucru este în comparație cu păsările la care peste 90 la sută din specii sunt considerate a fi „monogame” (Lipsa, 1968). După cum este discutat în profunzime mai târziu în această revizuire, există, de asemenea, o mare parte a variației intraspecie în afișarea comportamentelor monogamiei atât la speciile de mamifere, cât și la aviar.

Majoritatea studiilor comportamentale timpurii la mamifere sau păsări nu au diferențiat între împerechere și sistemele sociale, presupunând omogenitate între acestea. De fapt, o anumită specie ar putea fi clasificată pur și simplu drept „monogamă” sau „non-monogamă”. Cu toate acestea, studiile timpurii care descriau o specie drept „monogamă” s-au bazat pe presupunerea în mare parte testată că bărbații și femelele care locuiau împreună pentru perioade îndelungate de timp și care prezintă îngrijire comună a urmașilor, de asemenea, arătau exclusivitate sexuală și își creau propriii copii (Kleiman, 1977). Preferințele sexuale s-au presupus a fi condiție sine qua non a speciilor monogame. Această presupunere s-a dovedit în mod repetat a fi incorectă.

Ce este Monogamia socială?

Deoarece a devenit clar că, atât la speciile aviare, cât și la mamifere, care trăiesc în perechi pe termen lung nu să fie întotdeauna exclusiv sexual, a devenit din ce în ce mai comună în biologie la definiții restrânse ale monogamiei pentru a descrie ceea ce se numește acum monogamie socială (Carter și colab., 1995; Gowaty, 1996). Un set concomitent de caracteristici comportamentale, anatomice și fiziologice -dincolo de selecția partenerilor sexuali- a fost găsită în majoritatea, dar nu în toate, aparent monogame specii (Kleiman, 1977; Carter și colab., 1995; Masa 2). O valoare deosebită pentru identificarea biologiei monogamiei sociale au fost comparații dintre genurile din speciile aparent monogame cu rudele non-monogame înrudite.

TABELUL 2

www.frontiersin.orgTabelul 2. Caracteristici ale monogamiei sociale.

Utilizarea mai largă a termenului de monogamie socială a implicat descrieri ale animalelor care coabitau în perechi masculin-feminin, rămânând împreună după împerechere și apărând în comun resursele. Astfel, formarea de selectiv iar legăturile de pereche durabile între doi indivizi de sex opus este cea mai consistentă caracteristică a monogamiei sociale. Îngrijirea paternă sau aloparentală este observată uneori, dar nu întotdeauna (Kleiman, 1977; Komers și Brotherton, 1997). În plus, evitarea incestului și suprimarea reproductivă a animalelor care nu cresc, sunt frecvente (Carter și colab., 1995; Solomon și francez, 1997).

În unele cazuri, s-au format familii extinse, de obicei în jurul perechii originale masculin-feminin. În aceste condiții, membrii unui grup ar putea să renunțe la posibilitatea de a se reproduce direct, rămânând ca ajutoare filopatrice sau aloparent din familia natală. Capacitatea de a experimenta reprimarea creșterii reproducătoare și juvenile nu se limitează la speciile monogame social, dar poate fi deosebit de evidentă în speciile care poartă trăsăturile monogamiei sociale. Componentele acestui model sunt, de asemenea, descrise ca fiind reproducere cooperativă în care non-părinții, atât înrudiți, cât și fără relații, joacă un rol major în îngrijirea urmașilor (Carter și Roberts, 1997; Solomon și francez, 1997; Hrdy, 2009). În grupurile de reproducție cooperativă pot exista una sau mai multe femele de reproducție cu alți membri ai grupului care sprijină crescătorii. În unele condiții de mediu, monogamia socială se poate transforma în reproducere și colonii de cooperare, dar, cel puțin la rozătoare, în miezul acestora este comună găsirea unei perechi de reproducție primară (Solomon și francez, 1997).

După cum este descris mai detaliat mai jos, un indiciu important la originile monogamiei sociale este o absență relativă a diferențelor de sex în trăsăturile anatomice, inclusiv dimensiunea corpului și organele genitale externe. Aceleași procese care au fost implicate în diferențierea și masculinizarea sexuală a mamiferelor (Arnold, 2017) sunt substraturi plauzibile pentru exprimarea diferențială a trăsăturilor monogame (vs. non-monogame). După cum este detaliat mai jos, variațiile sensibilității receptorilor androgeni sau producția de androgeni sunt printre mai multe surse probabile ale dimorfismului sexual observat în monogamie. Alți steroizi, și în special estrogeni, reglează, de asemenea, efectele comportamentale ale neuropeptidelor (Carter, 1998). În schimb, peptidele, cum ar fi oxitocina și vasopresina, pot afecta comportamentul în parte prin interacțiuni cu steroizi sau receptorii acestora, în special în timpul dezvoltării (Carter și colab., 2009; Van Anders și colab., 2011; Perkeybile și colab., 2018).

O istorie personală a studiului monogamiei și iubirii în Prairie Voles

Dorința de a înțelege mecanisme de proximitate care susțin atașamente sociale de durată și parentalitate, asta l-a motivat pe unul dintre noi (CSC) să studiem monogamia dintr-o perspectivă neuroendocrină (Carter și colab., 1995; Carter, 1998). Istoria acestei călătorii în curs este rezumată mai jos. Această călătorie țesă împreună mai multe fire, inclusiv documentația de la Lowell Getz, acumulând în anii '1970, că volesele de pradă trăiau în perechi de-a lungul vieții, experiențele mele personale cu naștere, alăptare și oxitocină și, în sfârșit, sunt acuzate de mass-media că a studiat „dragostea. “ Extrapolările de la legarea perechilor în pădurile de pradă la iubirea umană nu fuseseră intenția mea inițială. Cu toate acestea, ideea că dragostea a fost „hormonală” nu a fost una nouă (Klopfer, 1971), în special pentru cineva care a împlinit vârsta în anii ’1960. Astfel, această provocare m-a împins și eu să organizez două conferințe internaționale prin care se solicită „Există o neurobiologie a iubirii” (Carter și colab., 1997; Carter, 1998).

Vole monogame

În ultimele patru decenii, prairie vole a devenit un model favorizat pentru studiul neurobiologiei monogamiei sociale. Cu toate acestea, înainte de a începe lucrul nostru cu această specie, atât voli cât și lemne, au fost studiate pe scară largă ca modele ecologice pentru înțelegerea dinamicii populației (Getz, 1985). În marea prairie (Microtus ochrogaster), au existat dovezi ale unei variații extreme și rapide a densității populației. Acest lucru l-a determinat pe Lowell Getz, mamolog și colegul meu de la Universitatea din Illinois, să efectueze studii de teren și semi-naturale, unele dintre ele continuând pe o perioadă de peste 25 de ani (Carter și Getz, 1993; Getz și Carter, 1996). Boom-urile și prăbușirile din populații nu au fost ușor explicate de factori de mediu, cum ar fi hrana, apa, climatul sau prădarea. Din aceste studii, a apărut o dovadă că mălai de pradă împărțeau cuiburi în perechi pe termen lung, rămânând în general împreună pe viață. Mai mult, atât bărbații cu naștere sexuală, cât și bărbații cu experiență erau parentali în mod fiabil atunci când erau expuși la un sugar. Familiile construite în jurul acestor perechi s-au dezvoltat uneori în grupuri comunitare, sau crescători cooperatori, în cazul în care tinerele de pradă ajută la îngrijirea noilor frați, de obicei (dar nu întotdeauna) cu o singură femelă care se reproduce. De fapt, aproximativ 70 la sută din tinerele de pradă ale ambelor sexe care au rămas în cuib nu s-au reprodus (Getz și Carter, 1980). În studii paralele, fânețele de pajiște (Microtus pennsylvanicus), deseori studiate în aceleași domenii, nu au arătat aceste trăsături (Carter și Getz, 1993).

Monogamie: Ce legătură are sexul cu ea?

În anii '1970, când am început să colaborez cu Getz, monogamia era folosită în general pentru a face referire la un sistem de împerechere și discutată în termeni de fitness reproductiv. În acea perioadă, aproape nimeni nu credea că un rozător mic, cum este prairie vole, era capabil de orice fel de monogamie. Am adus în laboratorul nostru murele de pradă, precum și papițele de luncă aparent non-monogame. Presupunând că preferințele sexuale ar avea o relevanță deosebită pentru legăturile perechi, am încercat în mod repetat să studiem preferința împerecherii ca indice de obligațiuni sociale; acele încercări nu au reușit. Atât femelele, cât și bărbătile de pradă nu au reușit să arate preferințe sexuale pentru partenerii cunoscuți (față de străini).

Metodele de amprentare ADN au fost descrise pentru prima dată la mijlocul anilor '1980 (Jeffreys și colab., 1985). Adăugarea amprentelor ADN a mărit corpul de dovezi care indică faptul că monogamia socială și sexuală sunt nu întotdeauna coerent. Folosind amprentele ADN de la urmași, am observat în mașinile de pradă că o femelă a ales o voluntară împerecheare și ar putea produce așternuturi mixte înaintate atât de un bărbat familiar, cât și de un bărbat necunoscut (Carter și colab., 1990). Aceste date de laborator timpurii și mai târziu studii de teren în teste făcute de alții (Solomon și Jacquot, 2002; Solomon și colab., 2004; Ophir și colab., 2007, 2008), au susținut ideea că în cadrul unui individ sau în cadrul unei specii, preferințele sociale și sexuale nu erau neapărat sinonime. Cu toate acestea, în ciuda absenței unei preferințe sexuale de încredere, observațiile atente ale comportamentului perechilor stabilite de pradă au relevat faptul că chiar și atunci când preferințele de împerechere nu au fost arătate, comportamentele de contact prosocial au fost în mod sigur mai probabil să fie direcționate către un partener familiar (Carter și Getz, 1993). Deși promiscuu sexual, mașinile de pradă de sex feminin și masculin au arătat un nivel ridicat de specific al partenerului contact non-sexualși, după împerechere, a arătat agresiune față de intrusi de ambele sexe, probabil pentru a păzi perechea sau alte resurse (Gavish și colab., 1983).

În același timp, controverse au apărut din multe surse în jurul conceptului de monogamie. Alte specii, inclusiv păsările, au început să fie descrise drept monogame social, dar din nou dovezi pentru monogamia genetică au fost rare (Wickler și Seibt, 1983; Gowaty, 1996). Monogamia sexuală ca concept unitar, în special la nivelul speciilor, a devenit din ce în ce mai puțin utilă.

Oxitocină, Monogamie și Iubire

În 1980, am născut primul meu fiu. Am fost perfuzat cu oxitocină în timpul nașterii. Această experiență transformatoare m-a lăsat obsedată de posibilele efecte comportamentale ale hormonilor maternității, și în special ale oxitocinei, atât pentru părinți cât și pentru bebeluși. Am devenit convins că legăturile sociale dintre adulți, precum și părinții și sugarii, precum și alte experiențe pe care oamenii le numesc „iubire” trebuie să depindă de un substrat neuronal subordonat (Carter, 1992, 1998). Deși cu excepția unui studiu privind comportamentul matern la șobolani care tocmai a apărut (Pedersen și Prange, 1979), nu existau în acel moment aproape date experimentale disponibile pentru a susține această noțiune. Această fixare m-a determinat să încerc să înțeleg efectele oxitocinei atât asupra comportamentului sexual, cât și a legării perechilor în voli. În cadrul cercetărilor efectuate pentru prima dată în laboratorul nostru de către Diane Witt, am observat că, în urma tratamentului cu oxitocină, femelele de pradă erau mai predispuse la contact social, deși oxitocina exogenă nu facilita comportamentul sexual (Witt și colab., 1990). În acest context, am început apoi să examinăm ipoteza conform căreia oxitocina a jucat un rol în dezvoltarea legăturilor perechi.

Lucrând cu Jessie Williams și Kenneth Catania, am dezvoltat o paradigmă pentru măsurarea preferințelor partenerului în mașinile de pradă care continuă să fie utilizate (Williams și colab., 1992; Young și colab., 2011). Când maidanezilor de pradă li s-a acordat suficient timp pentru a alege, este clar social preferința poate fi detectată (Williams și colab., 1992). În condiții de testare similare, fânețele de fânețe au făcut-o nu arată preferințe sociale pentru un partener familiar (Carter și Getz, 1993). Aceste descoperiri au fost replicate de mai multe ori. Legarea perechilor, măsurată printr-o preferință selectivă a partenerului, ar putea fi evaluată chiar și în absența preferinței sexuale. Cu reticență, noi și alții am abandonat ideea că preferințele sexuale pot servi drept indice de monogamie.

Cu toate acestea, folosind această paradigmă de alegere simplă, am descoperit că interacțiunile sexuale anterioare au facilitat legarea ulterioară a perechilor, deși la femei se împerechează nu esențială pentru formarea preferințelor partenerului. Se știa deja că comportamentul sexual poate elibera oxitocină o varietate de specii (Carter, 1992). Experimentele care au urmat ne-au permis să descriem un rol atât pentru oxitocină (Williams și colab., 1994) precum și vasopresină (Winslow și colab., 1993) în formarea legăturilor perechi la ambele sexe. Dacă accesul la receptorul de oxitocină sau vasopresină a fost blocat în creier, atunci preferințele selective nu s-au format, deși animalele au rămas indiscriminate și extrem de sociale. Cu toate acestea, dacă atât receptorii pentru oxitocină și vasopresină au fost blocați, apoi preferințele sociale au dispărut, atât bărbații cât și femeile au arătat o reducere semnificativă a contactului social (Cho și colab., 1999). Aceste experimente au susținut ideea mai largă că oxitocina nu a fost doar un hormon reproducător feminin, care acționează asupra uterului sau sânului sau facilitând comportamentul matern (Pedersen și Prange, 1979; Keverne și Kendrick, 1992). Oxitocina a fost, de asemenea, capabilă să crească socialitatea la ambele sexe. Dacă a existat un hormon al „dragostei”, atunci oxitocina a fost un candidat primordial, iar studiul căilor peptidice în legarea perechilor în pete de prairie a fost o oportunitate de a testa această ipoteză (Carter, 1998).

Agresivitate selectivă și vasopresină

Deși inițialele de pradă erau inițial sociale chiar și pentru animale necunoscute, am observat, de asemenea, că după împerechere, ambele femele (Bowler și colab., 2002) și bărbați (Gavish și colab., 1983) angajat într-o agresiune selectivă față de intruși necunoscuți. Această agresiune a servit probabil ca apărare a gamei de acasă și de pază a perechilor. Cu toate acestea, oxitocina, care în studiile noastre a crescut de obicei măsuri de socializare pozitivă, nu părea a fi un candidat probabil ca substrat pentru agresiunea letală.

Cercetări contemporane de Ferris și colab. (1984) în hamsterii aurii arătase că tratamentul cu vasopresină induce teritorialitatea și agresivitatea defensivă. Astfel, vasopresina a fost, de asemenea, un candidat probabil pentru un rol în componentele defensive ale monogamiei sociale. Pe baza studiilor comportamentale, efectuate pentru prima dată în laboratorul nostru de Gavish și colab. (1983) iar ulterior repetat de Nicholas Hastings, am reușit să blocăm agresiunea masculină postmating cu antagoniști la receptorul vasopresinei (Winslow și colab., 1993). În această perioadă, Geert De Vries și colegii săi au descoperit că vasopresina centrală s-a schimbat în urma împerecherii în pădurea masculină (Bamshad și colab., 1994). Luate împreună aceste studii au pus bazele ipotezei emergente conform căreia cel puțin două dintre trăsăturile majore ale monogamiei sociale (preferințele partenerului și protecția partenerului) depindeau de interacțiunile dintre oxitocină și vasopresină (Carter, 1998, 2017). Studiile ulterioare au implicat aceste aceleași peptide în comportamentul parental și aloparental de sex masculin la nivelul pradelor (Bales și colab., 2004a,b).

Neuroendocrinologia monogamiei

„Ce trebuie să facă dragostea cu ea?” Peptidele maternității ca fundație neuroendocrină pentru socialitatea mamiferelor

Hormonii maternității, inclusiv nașterea și alăptarea, sunt fundamentale pentru apariția comportamentelor sociale ale mamiferelor. Mamiferele se diferențiază de non-mamifere prin prezența glandelor mamare și alăptare. Îngrijirea urmașilor nu este unică mamiferelor (Maclean, 1990), dar dependența tânărului de o mamă sau de alomother, pentru interacțiunea nutriție și matern-sugar (Hrdy, 2009) sunt trăsături universale ale vieții mamiferelor. Chiar și cele mai primitive mamifere, inclusiv platipul care depune ouă, prezintă un anumit grad de implicare maternă cu urmașii lor și o anumită formă de alăptare. Se crede că mamiferele moderne au evoluat de la strămoși non-monogami (Lukas și Clutton-Brock, 2013), dar mecanismele genetice apropiate sau genetice care stau la baza acestei evoluții devin acum evidente.

Evoluția maternității depinde în parte de un cocktail specific de hormoni, inclusiv molecule asemănătoare oxitocinei; aceste molecule și receptorii lor au fost aparent cooptați ca substraturi pentru monogamia socială (Carter, 2014; Carter și Keverne, 2017). În comportamentul matern (Fleming și colab., 1999), ca și în monogamia socială, efectele hormonale au fost urmărite de efecte asupra unei rețele de regiuni ale creierului care influențează abordarea celorlalți și reducerea fricii sociale (Albers, 2015; Caldwell, 2017).

Oxitocina permite imobilitatea fără teamă în prezența urmașilor sau a partenerilor (Porges, 1998). Oxitocina are, de asemenea, un rol central în formarea selectiv legături sociale între mame și urmași (Keverne și Kendrick, 1992), între adulți (Carter, 1998) și, de asemenea, în comportamentul patern (Kenkel și colab., 2012; Rilling, 2013). Neuropeptida de mamifer mai veche, vasopresina, în interacțiune dinamică cu oxitocină, reglează și nașterea (Arrowsmith și Wray, 2014). În combinație cu oxitocina, vasopresina a fost critică pentru formarea de legături pereche și pentru socialitatea selectivă (Cho și colab., 1999). Vasopresina joacă, de asemenea, un rol major în comportamentele defensive, cum ar fi paza de mate. Atât bărbații, cât și femelele sunt afectate de oxitocină și vasopresină (Carter, 2017). Cu toate acestea, efectele fiziologice ale vasopresinei susțin mobilizarea fizică și agresivitatea defensivă, care poate fi deosebit de critică la mamiferele masculine. Deși atât bărbații, cât și femeile sintetizează oxitocina și vasopresina, există deseori diferențe în rolurile pe care aceste molecule le joacă în reglarea comportamentală la bărbați față de femei (Bales și colab., 2007a; Albers, 2015; Caldwell, 2017).

Oxitocina și peptida sa surioară, vasopresina au originea în primul rând în sistemul nervos, dar ambele au receptori în întregul corp (Grinevich și colab., 2016; Chini și colab., 2017). Din cauza asemănării structurale dintre oxitocină și vasopresină și receptorii lor, aceste peptide au multe niveluri de interacțiuni. Oxitocina a evoluat la mamifere, cu cel puțin 100 de milioane de ani în urmă, asociată cu evoluția lactației, precum și cu socialitatea pozitivă care a permis mult mai târziu apariția oamenilor moderni (Carter, 2014). În ultimele două decenii, un „tsunami” virtual a evidențiat faptul că oxitocina promovează implicarea socială, atenția și sincronizarea la diverse specii de mamifere (Feldman, 2017; Hurlemann și Grinevich, 2018; Jurek și Neumann, 2018).

Vasopresina argininei și receptorul vasopresinei (AVP V1a) sunt strâns legate de molecula ancestrală, vasotocina și sunt considerate mai primitive decât oxitocina. Vasotocina joacă un rol în producția de ouă, iar receptorul vasotocinei a devenit receptorul primar al vasopresinei (Goodson și Kingsbury, 2013). Receptorul pentru oxitocină a evoluat probabil mai recent. Vasopresina poate înlocui acut acțiunile oxitocinei. Cu toate acestea, multe dintre funcțiile oxitocinei sunt de fapt mediate prin stimularea receptorilor vasopresinei, care inhibă cel puțin unele dintre funcțiile defensive și de protecție ale vasopresinei și permit reducerea fricii și apariția comportamentelor prosociale (Albers, 2015; Caldwell, 2017; Carter, 2017).

Interacțiunile acestor peptide nu sunt întotdeauna antagonice. În schimb, oxitocina și vasopresina lucrează împreună într-un fel de dans dinamic care permite schimbări rapide în procesele comportamentale și stările emoționale. O importanță deosebită pentru monogamia socială este faptul că ambele peptide sunt necesare pentru socialitate selectivă care caracterizează legăturile perechi și anumite forme de comportament parental. Alte molecule și căi neuronale, inclusiv cele care implică dopamină și opioide, sunt necesare pentru forme selective de socializare, inclusiv legături pereche. Acestea sunt descrise în altă parte în contextul monogamiei sociale și al comportamentului matern (Aragona și Wang, 2009; Burkett și Young, 2012). În general, se pare că rețelele reglementate de oxitocină și vasopresină funcționează împreună cu alte molecule pentru a facilita legarea perechilor.

Steroizi, peptide și monogamie

Când a apărut domeniul neuroendocrinologiei comportamentale în secolul al XX-lea, cele mai multe cercetări în acest domeniu s-au concentrat pe hormonii steroizi, de obicei de origine gonadală sau suprarenală. A devenit comună încercarea de a explica caracteristicile majore ale comportamentului social și sexual, în special la bărbați, pe baza variațiilor în androgeni. În plus, steroizii suprarenali, în contextul „provocărilor” de-a lungul ciclului de viață, au fost descriși ca fiind esențiali pentru interpretările din sau între variațiile speciilor în comportamentul social pozitiv și agresivitatea (Wingfield și colab., 1990). Cu toate acestea, cercetările timpurii efectuate în mașinile de pradă au arătat că trăsăturile de bază ale monogamiei sociale, au continuat să fie prezente după îndepărtarea gonadelor și la formarea de legături sociale la femei, a fost facilitată prin îndepărtarea glandelor suprarenale (DeVries și colab., 1996).

Încercările grupului nostru și ale altora de a modifica trăsăturile monogamiei sociale cu injecții de hormoni gonadali, în general, nu au avut succes (Carter și Roberts, 1997). Hormonii gonadali nu erau esențiali pentru expresia adultului fie legătură pereche, fie agresivitate (Williams și colab., 1992). Chiar și în viața timpurie, testosteronul exogen a avut un efect foarte mic, fie asupra comportamentului, fie asupra anatomiei în mașinile de pradă. De exemplu, în pradele pentru adulți, castrarea nu a împiedicat legarea perechilor sau agresiunea masculin-mascul. In orice caz, castrarea neonatală a perturbat legarea perechilor, o schimbare care ar putea fi inversat cu injecții de vasopresină (Cushing și colab., 2003). Constatări precum acestea ne-au determinat să ne concentrăm pe neuropeptide și comportamentul social, o călătorie care a continuat timp de peste trei decenii. Masa 3 detaliază trăsăturile comportamentale asociate cu monogamia socială și influența steroizilor și neuropeptidelor selectate în exprimarea acestor trăsături.

TABELUL 3

www.frontiersin.orgTabelul 3. Caracteristici ale monogamiei sociale și a efectelor funcționale ale peptidelor și hormonilor steroizi asociați (bazat pe modelul prairie vole).

Variațiile caracteristicilor monogamiei sociale depind de experiență și de hormoni

Cercetările care clasifică speciile în funcție de tiparele lor de comportament social s-au concentrat inițial pe încercările de a identifica tiparele de comportament prototipice care diferă în mod fiabil între specii. Noțiunea că monogamia, considerată fie ca un sistem de împerechere, fie ca un sistem social, s-a bazat pe un set de trăsături fixe a fost contestată de datele de laborator și de teren. Cu toate acestea, chiar și în cadrul speciilor care au fost descrise drept monogame social, există diferențe individuale substanțiale în expresia trăsăturilor monogamiei. După cum este detaliat mai jos, există dovezi din ce în ce mai mari că modificările genetice și endocrine, incluzând variațiile sensibilității la peptide și steroizi, sunt susceptibile de a fi importante în apariția ambelor specii monogame social și sunt permise pentru variații ale speciilor în trăsăturile monogamiei sociale.

O mare parte din cercetările timpurii asupra neurobiologiei monogamiei sociale au fost efectuate în mai multe tipuri de gen Microtus, comparând specii înrudite care sunt fie non-monogame, fie monogame sociale. Lucrări recente cu alte genuri de rozătoare, inclusiv Peromyscus, Ctenomys, și Phodopus, continuă să implice aceste peptide în monogamia socială (Berărie, 2015). Substraturile neuronale și comportamentale afectate de oxitocină, vasopresină, androgeni și estrogeni, precum și interacțiunile dintre acestea, reglează comportamentele sociale în fiecare dintre aceste specii. Cu toate acestea, există specii izbitoare și variații individuale.

Înțelegerea atât a coerenței, cât și a flexibilității care stau la baza trăsăturilor comportamentelor poate fi utilă pentru disecția mecanismelor responsabile de evoluția monogamiei sociale. Trăsăturile care sunt mai variabile, pot fi deosebit de sensibile la presiunile evolutive.

Aici folosim exemple comparative din rozătoare strâns înrudite care includ atât specii monogame cât și non-monogame din cadrul aceluiași gen. Aceste studii implică oxitocină și vasopresină în monogamia socială, dar relevă, de asemenea, între și în interiorul variației speciilor. Sursele acestei variații rămân identificate pe deplin, dar după cum se arată în exemplele de mai jos, pot fi reglementate de genetică, epigenetică și experiență pe toată durata vieții (Carter și colab., 2009; Perkeybile și Bales, 2017; Perkeybile și colab., 2018).

Oxitocină și vasopresină

Oxitocina joacă un rol central în comportamentele sociale folosite pentru definirea monogamiei sociale. Dovezile în acest sens provin din experimente, în special în mape de pradă. Oxitocina injectată în sistemul nervos central a facilitat preferințele partenerului la femei (Williams și colab., 1994) și de sex masculin (Cho și colab., 1999) voles prairie. Îmbinarea facilitează formarea legăturilor perechi (Williams și colab., 1992) și, de asemenea, eliberează oxitocină (Carter, 1992; Ross și colab., 2009b). Mai recent, perfuziile intranazale au fost utilizate cu succes în volete pentru a examina rolul oxitocinei în legarea perechilor (Bales și colab., 2013). Variația endogenă a sistemului oxitocin a fost, de asemenea, asociată cu comportamentul social la un număr de specii (Berărie, 2015).

Regiuni specifice ale creierului ca ținte pentru oxitocină

Printre multe regiuni cerebrale relevante pentru comportamentele de reproducere și sociale se află nucleul accumbens, o regiune implicată în întărire și recompensă. Nucleul accumbens este capabil să fie influențat atât de experiențele sociale, cât și de cele hormonale. În testele de pradă, densitatea receptorilor de oxitocină (Insel și Shapiro, 1992) a fost pozitiv legată atât de capacitatea femeii de a împerechea legătura cu un partener de sex masculin, cât și de a arăta comportamentul matern. În cazul aloparentingului, femeile cu niveluri mai scăzute ale densității receptorilor de oxitocină în nucleul accumbens au fost mai puțin susceptibile de a prezenta aloparentare și mai probabil să fie infanticide (Olazabal și Young, 2006a,b). Exprimarea ugulantă a receptorului de oxitocină din această regiune folosind un transfer de gene vector viral a facilitat un comportament aloparentant (Ross și colab., 2009b; Keebaugh și Young, 2011), în timp ce scăderea expresiei receptorului prin interferența ARN a fost asociată cu o scădere a comportamentului aloparental (Keebaugh și colab., 2015).

Activitatea oxitocinei în nucleul accumbens este vitală și la femei pentru formarea preferințelor partenerilor. Împerecherea a indus o creștere a concentrațiilor de oxitocină extracelulară în nucleul accumbens (Ross și colab., 2009a). Activarea receptorilor de oxitocină în nucleul acumbens prin administrarea de oxitocină direct în această regiune a indus preferințe de partener la femeile virgine, în timp ce blocarea receptorilor a împiedicat formarea preferințelor partenerilor (Young și colab., 2001; Liu și Wang, 2003). Supraexprimarea receptorului de oxitocină din nucleul accumbens, folosind un transfer de gene de virus viral, legarea perechei accelerate la femelele adulte după o scurtă conviețuire cu un partener de sex masculin (Ross și colab., 2009b), oferind dovezi suplimentare că receptorii din această regiune sunt implicați în socialitate selectivă. O facilitare similară a legării perechilor a fost văzută dacă supraexpresia are loc pe cale de dezvoltare (Keebaugh și Young, 2011), în timp ce o eliminare a dezvoltării (dar nu eliminarea) receptorului de oxitocină a perturbat legătura perechei la vârsta adultă (Keebaugh și colab., 2015).

În condiții de viață naturale, doar un subset de animale părăsesc grupul natal pentru a forma legături pereche (Getz și Carter, 1996). Diferențele individuale în densitatea receptorilor de oxitocină din nucleul accumbens pot ajuta la explicarea variației observate în socialitate la indivizii din această specie. Măcii de pradă masculi prezintă de obicei una dintre cele două strategii de împerechere - cea a unui bărbat rezident, menținând o legătură socială selectivă cu o parteneră de sex feminin sau cea a unui bărbat rătăcitor, care nu locuiește cu un singur partener, ci implică mai multe împerecheri acute interacțiuni cu femei, asemănătoare cu modelul observat la speciile de volei care nu sunt monogame (Getz și colab., 1993). Această flexibilitate a socialității la bărbați se reflectă în variația densității receptorilor de oxitocină din nucleul accumbens. Bărbații rezidenți care sunt selectivi social cu un partener pe termen lung au o densitate mai mare a receptorilor la oxitocină în această regiune, comparativ cu bărbații care adoptă o strategie socială non-monogamă (Ophir și colab., 2012). Rămâne de studiat dacă acest lucru este valabil pentru femei.

Epigenetica și sistemul de oxitocină

Atât comportamentul social, cât și receptorii de oxitocină din nucleul accumbens pot fi reglați epigenetic în viața timpurie prin diferite cantități de îngrijire parentală. De exemplu, expunerea la niveluri mai ridicate de îngrijire parentală a fost asociată cu o creștere a genei receptorului pentru oxitocină (OXTR) expresia și densitatea receptorilor de oxitocină și niveluri reduse de OXTR Metilarea ADN-ului (Perkeybile și colab., 2018). Animalele care au înregistrat niveluri mai ridicate de îngrijire a părinților în viața timpurie au prezentat niveluri mai ridicate de aloparentare și o facilitare a legării perechilor mai târziu în viață (Bales și colab., 2007a; Perkeybile și colab., 2013; Del Razo și Bales, 2016). Această variabilitate a comportamentului ulterior ca răspuns la experiența timpurie variată pare a fi reglementată de mecanisme epigenetice, inclusiv OXTR Metilarea ADN-ului, controlarea expresiei OXTR în nucleul accumbens. Constatări precum acestea sugerează căi posibile către diferențele individuale ale socialității în interiorul prairilor, precum și flexibilitatea comportamentului social dintre specii.

Diferențele individuale observate în socialitate la această specie au fost asociate cu variația genetică a OXTR, care influențează variația exprimării proteinelor receptorilor (King și colab., 2016). OXTR expresia este sensibilă atât la reglarea epigenetică a adultului, cât și la cea de dezvoltare prin acetilare cu histonă și poate fi afectată de împerechere. Administrarea unui inhibitor de histon deacetilază, care servește la creșterea exprimării genelor prin creșterea acetilării histonelor, a facilitat formarea preferințelor fără împerechere la ambele sexe și, de asemenea, a fost asociată cu o regrupare a OXTR și receptorul de oxitocină din nucleul accumbens (Wang și colab., 2013; Duclot și colab., 2016). Aceasta oferă un suport suplimentar pentru ipoteza conform căreia se împerechează cu un partener OXTR expresia genelor din nucleul se accentuează printr-un mecanism epigenetic, contribuind la facilitarea formării de legături sociale selective.

Există o creștere a legării receptorilor de oxitocină în nucleul accumbens al femelelor de pradă monogame de sex feminin, în comparație cu voles-ul pajiștilor non-monogame (Insel și Shapiro, 1992). Acest lucru sugerează că, asemănător cu variația comportamentului intraspecie, diferențele de socialitate dintre volei de prerie și omologii lor non-monogami, inclusiv volvi de luncă și montane, apar din cauza diferențelor în densitatea receptorilor de oxitocină din nucleul accumbens, printre alte regiuni. . În acest caz, nivelurile ridicate de densitate a receptorilor de oxitocină sunt asociate cu o socialitate selectivă durabilă, în timp ce densitatea scăzută a receptorilor poate fi asociată cu o socialitate acută, dar nu o preferință de partener selectiv. În timp ce supraexprimarea acestor receptori la volei feminine de prerie a indus o preferință de partener chiar și fără împerechere, nu același lucru a fost valabil și pentru volvele de pajiște; reglarea în sus a receptorilor de oxitocină din nucleul accumbens utilizând un transfer viral al genelor volei de prerie în volvele de pajiște nu a modificat comportamentul de preferință socială a volpei de luncă (Ross și colab., 2009b). Variațiile de socializare par a rezulta din factori suplimentari dincolo de densitatea receptorilor de oxitocină din nucleul accumbens.

Variații tipice din specii în sistemul de oxitocină asociat socialității

Deși o mare parte din cercetările care caracterizează un rol pentru oxitocină în socialitate și monogamie au fost inițial efectuate în marea prairie, studii comparative suplimentare care utilizează specii strâns legate au oferit o perspectivă mai largă asupra variațiilor sistemului receptor.

Există mai multe diferențe izbitoare în modelele receptorilor peptidici între speciile monogame sociale și non-monogame. De exemplu, densitatea receptorilor de oxitocină a fost mai mică într-un număr de regiuni din șoarecele teritorial monogam social din California (Peromyscus californicus), în comparație cu șoarecele de cerb strâns, dar care nu sunt monogame (Peromyscus maniculatus), în special în regiunile care controlează de obicei comportamentele sociale, inclusiv nucleul olfactiv anterior, amigdala centrală și nucleul de pat al stria terminalus (BNST), (Insel și colab., 1991). Acest model de densitate a receptorilor de oxitocină este aproape opus celui observat în bolii monogame social vs. non-monogame. Aceste descoperiri indică faptul că mai multe căi neuronale pot regla variații ale socialității. Există, de asemenea, puține diferențe de sex în distribuția și densitatea receptorilor de oxitocină din P. californicusîn timp ce diferențele de sex sunt observate în majoritatea regiunilor bogate în receptori de oxitocină din P. maniculatus (Insel și colab., 1991). Aceasta poate fi legată de diferențele de specii în socialitate și teritorialitate care se extind dincolo de legarea perechilor. Fenotipul comportamental al bărbatului și al femeii P. californicus tind să fie similare, ambele sexe angajând în niveluri ridicate de îngrijire a părinților și ambele sexe care lucrează pentru a menține raza de acasă și pentru a se apăra împotriva intrusilor. Cu toate acestea, masculii din această specie sunt mai mari decât femelele (Klein și Nelson, 1997) implicând eventual cerințele teritorialității în dimorfism sexual la această specie.

Tuco-tuco-ul colonial (Ctenomys sociabilis) este o rozătoare extrem de socială din America de Sud care formează grupuri sociale selective și de lungă durată bazate pe femei, în care mai multe femele împart o creștetă cu un singur mascul (Lacey și colab., 1997). Spre deosebire de tuco-patagoniană strâns înrudită (Ctenomys haigi), care ocupă un habitat similar, sunt strict solitare, atât bărbații cât și femelele ocupă fiecare propria lor burgă (Lacey și colab., 1998). Tuco-femele coloniale feminine nu arată o preferință pentru un partener masculin familiar față de un bărbat necunoscut. Cu toate acestea, formează relații sociale selective pe termen lung, cu un număr mic de femei strâns legate. Această diferență de socializare, atât între speciile tuco-tuco, cât și între tuco-tucos social și voles de pradă monogamă este asociată cu organizarea receptorilor de oxitocină. C. sociabilis au niveluri mai mari de receptor pentru oxitocină în amigdala centrală comparativ cu C. haigi. Interesant este că aceste două specii nu au diferențe în densitatea receptorilor de oxitocină din nucleul accumbens, cum ar fi cea observată în prairie vs.Beery și colab., 2008). Beery și colegii susțin că reglarea receptorilor de oxitocină din amigdala centrală a tuco-tuco-ului social poate fi mecanismul care permite acestei specii să formeze grupuri de viață socială extinsă pe termen lung printr-o scădere a agresiunii și a anxietății sociale. Lipsa unei diferențe în nucleul accumbens poate sugera, de asemenea, un rol unic pentru această regiune în comportamentele relevante pentru legăturile de perechi masculin-feminin, spre deosebire de socialitatea selectivă de același sex.

Într-un alt exemplu, în pădurile de fânețe feminine, o specie care nu formează în mod obișnuit legături sociale, legăturile sociale de același sex pot fi induse să se formeze în condiții de lungă ziParker și Lee, 2003). Aceasta este însoțită de o creștere a receptorilor centrali ai oxitocinei amigdala, la niveluri similare cu cele observate în C. sociabilis. Upregularea receptorilor de oxitocină din nucleul obișnuit al femelelor vole de pajiști, cu toate acestea, nu are niciun impact detectabil asupra legăturilor sociale (Ross și colab., 2009b). Variațiile socialității selective între speciile strâns legate, par a fi reglate de receptorii de oxitocină care acționează în diferite regiuni ale creierului social, într-o manieră dependentă de specie și social-dependentă.

Vasopressin și socialitate selectivă

Activarea V1a a receptorului vasopresinei din arginină în septul lateral și în palidul ventral este esențială pentru formarea de legături pe termen lung în vârful prairilor masculine. Ambele regiuni demonstrează modele divergente ale densității receptorilor AVP V1a între speciile de monogamă socială și non-monogamă (Insel și colab., 1994; Pitkow și colab., 2001; Lim și colab., 2004), iar această divergență în receptori are ca rezultat variații previzibile în expresiile comportamentului (Lim și Young, 2004; Ophir și colab., 2009). Împerecherea facilitează, de asemenea, formarea de relații selective. Blocarea activității receptorilor AVP V1a în septul lateral sau în palidul ventral inhibă formarea legăturilor chiar și după împerechere (Liu și colab., 2001; Lim și Young, 2004), în timp ce activarea directă a receptorilor din septul lateral cu o injecție de vasopresină facilitează o preferință selectivă chiar și în absența împerecherii (Liu și colab., 2001). Alterarea expresiei receptorilor AVP V1a în palidul ventral duce, de asemenea, la variații ale comportamentului în mașinile de pradă masculină; supraexpresia receptorilor folosind un transfer de gene vector viral facilitează socialitatea selectivă (Pitkow și colab., 2001), în timp ce receptorul elimină acest comportament (Barrett și colab., 2013).

Procesele conexe pot promova variabilitatea socialității la speciile care nu sunt monogame. Atunci când receptorul AVP V1a a fost supraexprimat în septul lateral la șobolani non-monogami, folosind transferul de gene virale ale receptorului AVP V1a de prairie vole, recunoașterea socială și interacțiunile sociale au fost crescute dincolo de ceea ce se observă de obicei la această specie; astfel, creșterea receptorului vasopresinei în anumite regiuni ale creierului la șobolani a indus un comportament mai „asemănător” (Landgraf și colab., 2003). De asemenea, supraexprimarea receptorilor AVP V1a din palidul ventral al pajiștilor masculine, prin utilizarea unui transfer de gene virale ale receptorului AVP V1a de la prairie vole, a dus la dezvoltarea unei preferințe selective pentru un partener de sex opus familiar, un comportament care nu este de obicei văzut în acest specii (Lim și colab., 2004).

Așa cum s-a descris mai sus, asociate cu formarea unei preferințe sociale selective sunt creșteri ale agresivității selective la ambele bărbați (Winslow și colab., 1993) și femele de pradă (Bowler și colab., 2002). Animalele vor manifesta agresiune față de animale noi de același sex, probabil ca o formă de comportament de pază a partenerului (Kleiman, 1977; Getz și colab., 1981; Winslow și colab., 1993; Carter și colab., 1995). Agresiunea postcopulatoare nu apare la volanul mascul monomamos după împerechere (Shapiro și Dewsbury, 1990; Insel și colab., 1995). Reglarea agresiunii rezultă parțial din activitatea vasopresinei și a receptorului AVP V1a din hipotalamusul anterior. Formarea legăturilor selective este asociată cu o densitate crescută a receptorilor în această regiune și coincide cu debutul agresiunii selective la vârfurile de pradă masculine (Winslow și colab., 1993). La bărbații legați social, schimbări de comportament ca răspuns la vasopresină în această regiune apar și la teste cu un bărbat nou (Gobrogge și colab., 2009).

Un model similar de reglare a vasopresinei a agresiunii selective este raportat în P. californicus P. maniculatus. Blocarea activării receptorilor centrali AVP V1a în P. californicus a întârziat agresiunea către un intrus, dar nu a avut impact asupra agresiunii în teritoriu P. maniculatus (Bester-Meredith și colab., 2005).

Luate laolaltă aceste date din rozătoarele monogame social sugerează o suprapunere a rolului vasopresinei în promovarea atât a legăturilor sociale selective cât și a agresiunii selective. Ambele comportamente se bazează pe o creștere a eliberării vasopresinei și, probabil, o creștere a sensibilității în receptorul AVP V1a, probabil facilitat de împerechere. Pe măsură ce vasopresina crește în urma împerecherii, masculul nu numai că formează o preferință selectivă pentru femelă, dar începe și să păstreze accesul la perechea sa. În cele din urmă, bărbații împerecheți resping și femelele nefamiliare, chiar și atunci când femelele sunt receptive sexual, contribuind la păstrarea legăturii pereche. Aceste comportamente evidențiază dublul rol al vasopresinei în formarea și menținerea legăturilor sociale. Bărbații se angajează simultan într-un comportament de afiliere selectiv și de durată cu partenerul lor feminin, în timp ce se angajează, de asemenea, în comportament agresiv selectiv și de durată față de non-parteneri. Sincronia și echilibrul dintre aceste două seturi de comportamente selective pot fi vitale pentru menținerea unui sistem social monogam.

Comparații în reglarea agresivității de către vasopresină în mape de pradă monogame social și hamsteri sibieni (Phodopus sungorus), o specie non-monogamă și teritorială, evidențiază rolul uneori contrastant pe care un singur factor îl poate juca în generarea variației în tiparele socialității dintre specii. Așa cum s-a discutat mai sus, activitatea vasopresinei în hipotalamusul anterior joacă un rol în afișarea agresivității selective la volesele de pradă masculină (Gobrogge și colab., 2007, 2009). Hipotalamusul anterior joacă, de asemenea, un rol în agresiune la hamsterii sirieni non-monogami (Ferris și Potegal, 1988; Potegal și Ferris, 1989; Ferris și colab., 1997). Totuși, aceste afișări de agresiune servesc scopuri foarte diferite pentru cele două specii. Vâlcurile de pradă de sex masculin manifestă agresivitate doar către alți bărbați după împerechere, ca formă de comportament de pază. Dar hamsterii sirieni folosesc această agresiune în disputele teritoriale și pentru a obține acces la un partener înainte de împerechere. Faptul că expresiile de comportament similare, reglementate de o activitate vasopresinergică similară pot servi scopuri diferite între specii, evidențiază flexibilitatea în cadrul acestor sisteme de comportament social; același comportament reglementat de aceleași mecanisme endocrine poate fi adesea utilizat în două moduri distincte de specii în funcție de sistemul lor social. Vasopresina poate juca un rol în agresiune în ambele circumstanțe. Cu toate acestea, așa cum este ipotezat mai jos, este posibil ca reglarea agresivității și vasopresinei la speciile care nu sunt monogame să fie reglementată mai mult de testosteron, în timp ce speciile monogame social pot fi mai puțin dependente de androgeni și mai dependente de peptide, eventual legate de estrogeni .

Pe lângă reglarea variațiilor socialității selective pe termen lung și a agresivității atât în ​​interiorul cât și între specii, vasopresina este implicată și în variații ale comportamentului patern. De exemplu, noii părinți ai volei din prairie experimentează o creștere a ARNm vasopresinei în nucleul paraventricular și nucleul supraoptic după nașterea unei gunoaie în comparație cu bărbații virgini. Această creștere a ARNm vasopresinei nu se regăsește la noii tați în bolii montane non-monogame, non-paterne (Wang și colab., 2000). O creștere a expresiei genelor vasopresine asociate cu nașterea propriei gunoaie este deosebit de interesantă, având în vedere faptul că femele de pradă masculină sunt foarte aloparentale ca virgine. Acest lucru sugerează și posibilitatea ca diferiți factori să reglementeze aloparental în comparație cu comportamentul patern la această specie.

În P. californicus tați, variația imunoreactivității vasopresinei în BNST corespunde variației observate în afișajele de îngrijire paternă; bărbații cu o activitate crescută de vasopresină au petrecut mai mult timp în cuib, cu urmași, îngrijire și înghesuit peste ei (Bester-Meredith și Marler, 2003). Un model legat de modificări ale vasopresinei se corelează cu comportamentul patern în cadrul acestei specii. Tații de șoareci din California au un nivel mai ridicat de imunoreactivitate la vasopresină în BNST, comparativ cu șoarecii non-monogami și mai puțin paterni cu șoareci cu picioare albe (Bester-Meredith și colab., 1999). Aceste și alte date sugerează că vasopresina are un rol central în investițiile și îngrijirea paternă în cadrul speciilor monogame social, dar și în speciile strâns legate cu modele comportamentale divergente, inclusiv comportamente sociale care au fost denumite non-monogame.

Steroizi, peptide și agresiune

La păturile masculine, agresiunea se declanșează în decurs de 24 de ore sau mai puțin prin acționarea pe căile vasopresinei (Winslow și colab., 1993). Bazându-se pe stimuli sociali și pe vasopresină pentru a induce sau susține agresivitatea (mai degrabă decât modificări acute ale testosteronului), deșeurile de pradă masculine, de asemenea, pot fi transformate rapid - în câteva ore - de la acționarea ca animale comparativ neagresive, nereproductive. capabil să arate agresiv letal față de intrusi.

Măturile de pradă de sex feminin sunt, de asemenea, capabile de agresiune îndreptată împotriva intrusului, în special către alte femei (Firestone și colab., 1991). Deși originile agresiunii feminine nu au fost bine studiate, studiile preliminare nu au implicat vasopresina (Bowler și colab., 2002). Rolul vasopresinei în comportamentul feminin merită investigate suplimentare, dar diferențele de sex în efectele vasopresinei sunt frecvente (Albers, 2015; Caldwell, 2017; Carter, 2017).

Nivelurile de testosteron care circulă sunt de obicei asociate invers cu exprimarea comportamentului patern la bărbații care nu sunt monogami (Wingfield și colab., 1990; Ketterson și colab., 1992; Nunes și colab., 2001). Tații umani resimt adesea o scădere a testosteronului imediat după nașterea copilului lor (Storey și colab., 2000). În plus, bărbații umani care au niveluri mai scăzute de testosteron, indiferent dacă sunt tați sau neființi, răspund mai mult la sunetul strigătelor infantile decât la bărbații cu niveluri mai mari de testosteron (Fleming și colab., 2002). La rozătoare, scăderea testosteronului coincide adesea cu o scădere a agresiunii infanticidice, care se presupune că pregătește bărbatul să sprijine sau cel puțin să nu atace descendența sa (Elwood, 1977; Brown, 1986; Perrigo și colab., 1991). În gerbilii mongoliMeriones unguiculatus) castrarea a crescut timpul de îngrijire a urmașilor, inclusiv creșterile de îngrijire și înghesuirea peste pui (Clark și Galef, 1999). La șobolanii tipic infanticid castrarea în adolescență și vârsta adultă tânără scade ratele de infanticid, un comportament care este reinstalat cu înlocuirea testosteronului (Rosenberg și colab., 1971; Rosenberg și Sherman, 1975). Același efect asupra infanticidului este observat la șoarecii de sex masculin după castrarea adulților (Svare și Mann, 1981). Atât la șoareci, cât și la șobolani, nivelurile ridicate de testosteron la aceste specii non-monogame și non-paterne pot crește infanticidul masculin.

În schimb, datele de la mai multe specii de rozătoare monogame social au relevat niveluri ridicate de testosteron în jurul perioadei de naștere. De exemplu, hamsterii masculi djungari (Phodopus campbelli), o specie extrem de socială și foarte paternă, menține testosteronul crescut după nașterea unei gunoaie, în timp ce se ocupă în continuare de îngrijirea paternă. Nivelurile ridicate de testosteron imediat după naștere ar putea facilita împerecherea sau protejarea împerecherii în timpul estrusului postpartum, în timp ce nivelurile mai mari menținute la câteva zile după naștere ar putea susține agresiunea paternă față de intrusi. În schimb, hamsterul sibian strâns legat, dar mai puțin social (P. sungorus) de obicei se ocupă cu puțină îngrijire paternă și prezintă o scădere a testosteronului la scurt timp după naștere (Reburn și Wynne-Edwards, 1999).

Niveluri de testosteron comparativ ridicate sunt observate la alte specii monogame social, incluzând șoareci din California și mape de pradă. După cum am discutat mai detaliat mai jos, P. californicus experimentează o creștere a testosteronului chiar înainte de nașterea gunoiului lor, care coincide cu debutul comportamentului patern (Gubernick și colab., 1994). La testele de pradă crește testosteronul pare necesar pentru îngrijirea aloparentală la bărbați, deoarece castrarea la vârsta adultă a scăzut îngrijirea paternă a puii noi (Wang și De Vries, 1993).

Comparațiile dintre speciile de rozătoare monogame, vs. non-monogame, sugerează că testosteronul joacă un rol în comportamentul patern. Cu toate acestea, în loc să acționeze prin receptorii androgeni, aceste efecte pot necesita conversia la estradiol și acțiunea prin receptorii estrogeni (Trainor și Marler, 2002). Există dovezi considerabile pentru variația distribuției receptorilor de estrogen, în special a receptorului estrogen alfa (ER-α), între speciile monogame social și non-monogame. Acest lucru este discutat în profunzime mai jos. Aromatizarea testosteronului până la estradiol, care facilitează atât efectele oxitocinei, cât și ale vasopresinei, ar putea permite bărbaților să arate niveluri ridicate de îngrijire paternă față de tineri care sunt în cel puțin unele cazuri proprii, în timp ce se angajează în continuare în agresiune selectivă față de intrusi.

Receptorii de estrogen și estrogen sunt corelați cu socialitatea

Pe baza datelor de la rozătoarele ne monogame, s-a propus ca activarea ER-α să masculineze comportamentul (Scordalakes și colab., 2002; Scordalakes și Rissman, 2004; Nugent și colab., 2015). Datele care susțin un rol pentru ER-α, ca factor de inhibare a socialității, provin din tipare de socializare selectivă, atât în ​​speciile vole și în hamster. Vole de pin (Microtus pinetorum) sunt monogame social, cu trăsături comportamentale similare cu cele văzute în volesele de pradă. În comparație, montane vole (M. montanus) și volei de luncă (M. pennsylvanicus) sunt ambele specii mai puțin sociale, non-monogame, cu niveluri tipic mai scăzute de comportament paternal sau alopaternal. Volei de pin au scăzut nivelul ER-α în amigdala medială în comparație atât cu speciile de vole ne-monogame, cât și în BNST, comparativ cu cele montane (Cushing și Wynne-Edwards, 2006). În mod similar, hamsterul extrem de social Djungarian (P. campbelli) a scăzut, de asemenea, ER-α atât în ​​amigdala medie, cât și în BNST, comparativ cu hamsterul siberian mai puțin social (P. sungorus; Cushing și Wynne-Edwards, 2006). Atunci când nivelurile ER-α sunt scăzute, așa cum se observă atât la speciile vole și la hamster, contactul prosocial este mai frecvent direcționat către un partener specific și către sugari. Activitatea atât în ​​amigdala medială cât și în BNST este legată de afișarea agresivității și a comportamentului parental în prairie vole (Wang și De Vries, 1993; Wang și colab., 1997), posibil mediat de stimularea ER-a.

În interiorul pradelor, există o variabilitate la nivel de populație a comportamentului social care se corelează cu variația expresiei ER-α. Gama de acasă a acestei specii este mare, care se întinde din New Mexico nord până în Alberta, Canada și până la est ca Marile Lacuri, Virginia de Vest și Tennessee (Stalling, 1990). Această gamă largă de locuințe geografice este asociată cu varietatea în disponibilitatea resurselor de habitat și, de asemenea, în diferite grade de comportament monogam. Vole din Illinois prezintă rate relativ mari de monogamie socială (Getz și colab., 1993; Roberts și colab., 1998; Solomon și Jacquot, 2002), un grad scăzut de dimorfism sexual și rate mari de îngrijire paternă (Roberts și colab., 1998; Ophir și colab., 2007). Vole din Kansas par a fi mai promiscu (Danielson și Gaines, 1987; Swihart și Slade, 1989). La bărbați, nivelurile de expresie ER-α atât în ​​amigdala BNST, cât și în medial sunt reduse în pragul extrem de social din Illinois, în comparație cu cele mai puțin sociale de pradă din Kansas. La speciile monogame social, stimularea ER-α, poate inhiba caracteristicile monogamiei sociale, în timp ce stimularea ER-α ar putea facilita agresiunea. Luate împreună aceste descoperiri sugerează că mecanismele neuronale care permit o schimbare către socialitatea selectivă pot fi inhibate prin stimularea ER-α, posibil ca o componentă a asocierii între comportamentele masculine, androgeni și agresivitatea non-selectivă, care este mai frecventă în non -mamiferele monomame.

În hamsterul djungarian, bărbații adulți au valori de estradiol circulante la fel de mari decât cele întâlnite la femei (Schum și Wynne-Edwards, 2005). Castrarea în timpul sarcinii partenerului scade atât testosteronul plasmatic, cât și nivelul de estradiol la bărbați. Această scădere a hormonilor steroizi duce la scăderea agresivității față de un intrus în comparație cu bărbații intacti, dar nu are niciun impact asupra comportamentului patern față de descendenți. Acest lucru susține un rol pentru acești hormoni steroizi în facilitarea agresiunii, dar nu susține ipoteza că nivelurile plasmatice ridicate de estradiol observate la bărbații reproducători servesc la creșterea comportamentului patern (Hume și Wynne-Edwards, 2005). Acest contrast între efectele diferențelor în expresia ER-α și nivelurile plasmatice de estradiol oferă un sprijin suplimentar pentru ideea că flexibilitatea comportamentului nu se datorează întotdeauna variației hormonului, ci mai degrabă datorită variației densității receptorului. În acest caz, P. campbelli se bazează pe niveluri scăzute de ER-α pentru a se angaja în grade ridicate de comportament social. Astfel, urmând un model care este observat pentru testosteron, modificările receptorului de estrogen, mai degrabă decât estradiolul disponibil, pot fi legate mai precis de modificările de comportament observabile.

Acest lucru diferă de modelul raportat la șoarecii masculi din California. Bărbații manifestă un grad ridicat de îngrijire paternă după nașterea primei lor pășuni de urmași. Această modificare a comportamentului este însoțită de o creștere a testosteronului plasmatic chiar înainte de naștere (Gubernick și colab., 1994). Eliminarea acestei creșteri a testosteronului prin gonadectomie acționează pentru a reduce drastic agitația paternă și îngrijirea urmașilor (Trainor și Marler, 2002; Marler și colab., 2003), în timp ce gonadectomia cuplată cu înlocuirea testosteronului restabilește comportamentul la niveluri ridicate tipice (Trainor și Marler, 2001, 2002). În P. californicus, comportamentul patern pare să fie controlat de estradiol prin aromatizarea sa din testosteron. Gonadectomia cu un înlocuitor al estradiolului are același impact al restabilirii strâmbei și îngrijirii paterne ca și înlocuirea testosteronului. Administrarea concomitentă de testosteron plus fadrozol, un inhibitor al aromatazei, reduce comportamentele paterne, efect care nu se observă cu administrarea concomitentă de testosteron și soluție salină sau estradiol și fadrozol (Trainor și Marler, 2002). Această lucrare oferă dovezi că testosteronul nu afectează direct agitația și îngrijirea, ci își exercită influența prin conversia în estradiol. Acest lucru diferă de factorii care reglementează comportamentul patern în P. campbelli, în care îngrijirea paternă nu pare să se bazeze pe estradiol și oferă dovezi suplimentare pentru diferențele de specii în modul în care apare variația socialității.

Luate împreună aceste descoperiri susțin ipoteza că estrogenii, creați ca un produs secundar metabolic al testosteronului, pot juca un rol major în reglarea trăsăturilor monogamiei sociale. La multe, dar poate nu la toate speciile, estrogenii acționează prin ER-α pentru a crește agresivitatea, posibil în parte prin efecte în aval asupra vasopresinei. Cu toate acestea, există alți receptori pentru estrogen, deși aceștia sunt în prezent mai puțin înțeleși. Este posibil ca estrogenul să aibă efecte asupra diferitor receptori sau acțiuni asupra altor regiuni ale creierului, de exemplu, joacă un rol în reglarea receptorului de oxitocină. Astfel, un hormon dat, cum ar fi estrogenul, ar putea promova selectiv social în unele cazuri și agresivitate în altele.

Coordonarea comportamentelor sociale cu cerințele mediului fizic și social

Hormonii steroizi, incluzând androgenii, estrogenii și hormonii suprarenali coordonează cerințele de reproducere cu schimbările din mediul fizic, inclusiv anotimpul și fotoperioada, precum și disponibilitatea resurselor precum alimente și apă (Wingfield și colab., 1990). Proprietățile funcționale ale hormonilor steroizi permit acestor molecule să joace un rol major atât în ​​comportamentul reproducător, cât și în modelele de comportament social care susțin succesul reproducător. În schimb, reproducerea la speciile monogame social include adesea o dependență comparativă de indicii sociale în schimbare rapidă, inclusiv pe cele transmise prin olfactie (Dluzen și colab., 1981) și experiențe comportamentale precum împerecherea (Winslow și colab., 1993). Aceste efecte ar putea fi mai direct dependente de acțiunile rapide ale hormonilor neurosteroizi (Balthazart și Ball, 2016), care sunt studiate în comportamentul social aviar. În plus, acțiunile steroizilor s-ar putea baza pe interacțiunile steroid-peptide cu efectele de steroizi fiind critice pentru organizarea receptorilor sau fiziologia (Witt și colab., 1991). În alte cazuri, cum ar fi reglarea prin împerecherea agresiunii masculine, steroizii ar putea fi înlocuiți cu efecte directe ale hormonilor peptidici, cum ar fi vasopresina (Winslow și colab., 1993).

Peptidele, inclusiv oxitocina și vasopresina, au multe acțiuni, inclusiv acționând ca neuromodulatori, neurotransmițători și hormoni (Jurek și Neumann, 2018). Neuropeptidele au capacitatea de a răspunde rapid la indicii sociale și sunt poziționate să influențeze comportamentul prin sinteza lor abundentă în creier (mai degrabă decât în ​​organele periferice), cu receptori în țesuturile critice din sistemul nervos, precum și în sistemul imunitar și în întreaga corp. Producția de receptori peptidici este, de asemenea, capabilă să fie ajustată epigenetic, prin experiența care creează schimbări de lungă durată în capacitatea de a răspunde la indicii sociale (Perkeybile și colab., 2018).

Originea dezvoltării monogamiei sociale

Diferențierea sexuală: o imagine de ansamblu

Diferenția sexuală este consecința genelor, inclusiv a celor care reglează sinteza sau acțiunea testosteronului, a estrogenului și a receptorilor acestora (Arnold, 2017). În timpul dezvoltării timpurii Sry gena (teste care determină gena), localizată pe cromozomul Y, permite gonadei nediferențiate să se masculinizeze, producând în principal testosteron și spermă (fig. 1). În lipsa Sry gena gonada este feminizată, producând în principal niveluri mai mari de estrogen și permițând ovulația (Arnold, 2017).

FIGURA 1

www.frontiersin.orgFigura 1. Diferențiere sexuală în fenotipuri fizice masculinizate și feminizate. (A) Acest model clasic caracterizează dezvoltarea diferențială a gonadei primordiale în testicule sau ovare, în funcție de prezența Sry gena găsită pe cromozomul Y. Pe măsură ce testicele se dezvoltă, niveluri ridicate de androgeni, inclusiv testosteronul și dihidrotestosteronul (DHT), acționează asupra receptorilor androgeni extrem de sensibili, pentru a dezvolta organisme interne masculinizate (canalul Wolffian) și organele genitale externe. Hormonul anti-mullerian este, de asemenea, produs, ceea ce face ca canalele Mülleriene să degenereze. În lipsa Sry genă (într-un genotip XX), ovarele produc cantități foarte mici de androgeni, determinând degenerarea canalelor Wolffian și permițând feminizarea organelor genitale externe. La femeile obișnuite hormonul anti-mullerian nu este, de asemenea, produs, permițând ca canalele Mülleriene să se dezvolte în organele genitale interne feminizate. (B) Într-un fenotip comportamental de monogamie socială, presupunem că schimbările în răspunsul la androgenii produși de testicele în timpul dezvoltării prenatale pot duce la modificări ale masculinizării organelor genitale externe la indivizii genotipului XY. În timp ce producția de testosteron rămâne ridicată pentru a permite masculinizarea organelor genitale interne, scade fie în producția de DHT, fie în sensibilitatea receptorului de androgeni la testosteron sau DHT scade gradul de masculinizare a organelor genitale externe, o caracteristică fizică comună a masculi din specii monogame social.

În modelul clasic al diferențierii sexuale, derivat în principal din rozătoarele non-monogame, s-a presupus că hormonii testiculari sunt esențiali pentru masculinizare (fig. 1). Steroizii implicați în masculinizarea genitală includ testosteronul și dihidrotestosteronul (DHT). Testosteronul servește ca prohormonă și poate fi transformat local în DHT. În plus, testosteronul, în prezența enzimei aromatază, poate fi transformat într-un estrogen. Acționând asupra ER-α, sa propus ca estrogenul să reglementeze masculinizarea comportamentală, chiar și în absența androgenilor (Scordalakes și colab., 2002). Estrogenii, eventual în combinație cu DHT, facilitează tiparele comportamentului sexual masculin, inclusiv reflexele de montare și ejaculatoare. Astfel, la nivelul creierului, testosteronul în sine poate să nu fie esențial pentru comportamentul sexual masculin, deși o combinație de DHT plus estrogen pare să fie importantă pentru a optimiza sexualitatea masculină la adulți (Pfaff și Baum, 2018).

La mamifere, doi cromozomi X conduc la un fenotip feminin, comparativ cu genotipul XY găsit la mamifere masculine. Cu toate acestea, natura haploidă a cromozomilor sexuali are consecințe complexe asupra vulnerabilității la modificarea genelor pe cromozomul Y sau X. De exemplu, la femei unele gene (dar nu toate) de pe unul dintre cei doi cromozomi X sunt inactivate. Acest lucru este realizat prin metilarea ADN-ului și, în unele cazuri, imprimarea genomică parentală (Keverne, 2013). Genele de pe cromozomul X care scapă de inactivarea X sau genele care nu sunt imprimate pot afecta diferențierea sexuală (Arnold, 2017).

Diferențierea sexuală ca șablon pentru biologia monogamiei sociale

Comportamentele cheie care par să diferențieze monogamele de speciile care nu sunt monogame sunt prezentate în tabel 2. Acestea sunt expuse pe un continuum în interiorul și în cadrul speciilor și sunt sensibile la schimbările fiziologice din viața timpurie. Neuroendocrinologia care reglează aceste comportamente apare, de asemenea, pe un continuum, cu interspecții și variații intraspeciale în acești markeri endocrini. Pe baza datelor din rozătoare, se pare că trăsăturile monogamiei sociale apar pe parcursul dezvoltării ca o fuziune a acțiunilor steroizilor și peptidelor (Choleris și colab., 2008). În acest context, acțiunile steroizilor sunt relativ lente, dar pot avea consecințe de lungă durată, în timp ce cele ale neuropeptidelor (precum și ale neurotransmițătorilor) pot fi mai rapide, dar și ceva mai tranzitorii.

Spre deosebire de comportamentul sexual, comportamentele sociale sunt în mod inerent variabile și trebuie să răspundă unui mediu social și fizic în continuă schimbare. Astfel, reglarea caracteristicilor monogamiei sociale reprezintă un compromis între modificările comportamentale de adaptare rapidă, precum cele necesare pentru legarea parentală și a perechilor, și trăsături mai conservate, cum ar fi diferențele de sex în mărimea corpului sau morfologia genitală sau distribuția receptorilor pentru atât steroizi, cât și peptide.

O trăsătură cardinală a speciilor monogame social include o reducere relativă a dimorfismului sexual fizic, probabil ca efect al selecției sexuale (Emlen și Oring, 1977; Kleiman, 1977). Cu toate acestea, cu câteva excepții (Kleiman, 1977; Klein și Nelson, 1997; Roberts și colab., 1998), atenționăm că dovezile pentru acest aspect al monogamiei sociale par a fi în primul rând anecdotice, posibil bazate pe observații vizuale ale biologilor de teren, mai degrabă decât măsurători sistematice ale mărimii corpului sau anatomiei genitale. Pe baza ipotezei că monogamia socială este asociată cu o mutare a fenotipului masculin către un model mai puțin masculin (fig. 2), postulăm aici că procesele și genele neuroendocrine candidate care reglează dimorfismul sexual ar fi putut, de asemenea, să permită apariția trăsăturilor monogamiei sociale (tabel 3).

FIGURA 2

www.frontiersin.orgFigura 2. Diferențele funcționale în efectele steroizilor și peptidelor pot contribui la fenotipuri comportamentale non-monogame față de monogame social la bărbați. Această ipoteză se bazează în principal pe datele provenite de la rozătoarele de laborator, inclusiv mălai de pradă. (A) Masculii din speciile non-monogame prezintă adesea o serie de comportamente care includ niveluri scăzute de investiții paterne, comportament social și sexual neselectiv și agresivitate non-selectivă care apare în mod obișnuit atunci când concurează pentru un partener sau un teritoriu. Aceste comportamente sunt facilitate de niveluri ridicate de androgeni și o sensibilitate ridicată a receptorului androgenic. Nivelurile ridicate de testosteron, dintre care unele sunt aromatizate local la un estrogen, pot contribui la niveluri scăzute ale comportamentului patern și pot duce la comportament social neselectiv și împerechere. În plus, vasopresina, facilitată de androgeni, este implicată în agresiunea legată de împerechere și de teritoriu la acești bărbați. (B) La bărbații monogami social, estimăm că scăderea sensibilității receptorului de androgeni sau a nivelurilor posibil mai scăzute de DHT, cu o creștere concomitentă a vasopresinei, ar putea contribui la niveluri ridicate de investiții paterne, preferințe sociale selective și agresive selective care păstrează agresiunea. Testosteronul poate fi aromatizat local la estrogen și facilitează, de asemenea, eliberarea de oxitocină și vasopresină.

Androgeni și Masculinitate

Mai mulți hormoni au capacitatea de a influența producția sau acțiunea testosteronului. Printre aceștia se numără factorii axei hipotalamo-hipofizo-gonadale, inclusiv eliberarea hormonilor precum hormonul de eliberare a gonadotropinei (GnRH). Cu toate acestea, GnRH și testosteronul nu sunt probabil principala sursă a reducerii dimorfismului sexual, cel puțin în voleri de prerie. De fapt, nivelurile ridicate de testosteron au fost măsurate în voleri de prerie, inclusiv în perioada perinatală (Lansing și colab., 2013).

În marea prairie, atât în ​​timpul dezvoltării, cât și la vârsta adultă, hormonii originari din gonade nu par a fi esențiali pentru legarea perechilor sau comportamentul parental masculin (Carter și colab., 1995; Carter și Roberts, 1997; Lansing și colab., 2013). În plus, administrarea de testosteron la femele de prairie feminină are un efect comportamental remarcabil de mic, iar tratamentul cu testosteron în viața timpurie nu masculinizează organele genitale la niciunul dintre sex. Luate împreună aceste descoperiri sugerează că maimuțele de prairie pot avea un deficit în capacitatea de a răspunde la testosteron.

O opțiune prin care pot apărea mai general trăsăturile monogamiei sociale este prin reducerea efectelor funcționale ale androgenilor. Acest lucru poate apărea prin mai multe căi cunoscute (tabel 4). Efectele testosteronului diferă în funcție de faptul că sunt mediate de receptorii androgeni (AR) sau de receptorii estrogeni (inclusiv ER-α). În sistemul nervos central, testosteronul poate fi aromatizat local la estradiol (E2). Așa cum am menționat mai sus, estrogenii care acționează asupra ER-α, sunt considerați un factor major în masculinizarea creierului (Bodo și Rissman, 2006; Cushing, 2016).

TABELUL 4

www.frontiersin.orgTabelul 4. Căi putative spre reducerea dimorfismului sexual fizic și reducerea trăsăturilor „masculine”.

În prezent, dovada este incompletă; cu toate acestea, studiile de până în prezent sugerează că, deși bolii de pradă pot fi relativ insensibili la testosteron, ei continuă să poată răspunde la estrogen. De fapt estrogen, posibil prin facilitarea sintezei vasopresinei (Lonstein și colab., 2005), pare să joace un rol central în reglarea socialității și agresivității în marea prairie masculină (Cushing și Kramer, 2005).

Acționând prin AR, testosteronul și DHT joacă, de asemenea, un rol major în dezvoltarea trăsăturilor fizice masculine, inclusiv dimensiunea corpului, distanța anogenitală și dezvoltarea falică și scrotală. AR este foarte exprimat în organele genitale, dar și în mușchi, os și alte țesuturi (cel puțin la mamiferele care nu sunt monogame); 1). Această cale a fost identificată inițial la om de o eșec genetică a AR de a lega androgenii, cunoscută sub numele de sindromul de androgen-insensibilitate (AIS). În AIS, persoanele cu un model de cromozom XY au un tip de corp extern care apare feminin, în timp ce organele interne sunt masculinizate. Peste 1,000 de polimorfisme din gena pentru AR au fost raportate. Deși rolurile funcționale ale majorității acestora nu sunt încă bine înțelese (Gottlieb și colab., 2012), acesta este un receptor deja cunoscut pentru variație.

Așa cum am menționat mai sus, gena pentru receptorul androgenului se află pe cromozomul X. Cromozomul X este haploid la bărbați și poate fi inactivat la femei. Astfel, mutațiile genei pentru receptorii androgeni sau alte procese care reduc indirect efectele androgenilor ar putea fi o cale către reducerea diferențelor de sex și masculinizare. Gena AR poate fi supusă unei presiuni evolutive deosebit de intense (Mokkonen și Crespi, 2015). Astfel, dacă mutațiile sau tăcerea epigenetică are loc în cromozomul X în zonele relevante pentru expresia genei AR, aceasta ar putea reduce producția de AR. Expresia AR, în special în țesuturile genitale este un candidat major pentru reglarea trăsăturilor fizice masculine și deci dimorfismul sexual redus la unele mamifere monogame social (fig. 1).

Metabolizarea testosteronului la DHT este un alt proces care ar putea influența anatomia periferică. Enzima 5-a reductază, de tip 2 (SRD5A2) este critică pentru conversia testosteronului în DHT. În absența DHT, masculinizarea organelor genitale este perturbată (Okeigwe și Kuohung, 2014). Gena pentru această enzimă este, de asemenea, variabilă și supusă mutației. Variația în SRD5A2 este un alt candidat putativ pentru reducerea dimorfismului sexual.

Nivelurile ridicate de glucocorticoizi contribuie la fenotipul monogamiei sociale?

Pe baza cercetărilor în rozătoarele de laborator, s-a presupus că crearea unui fenotip masculin tipic (în special masculinizarea externă) necesită absența relativă a nivelurilor ridicate de stres și a glucocorticoizilor asociați, care pot inhiba masculinizarea (Ward și Ward, 1985). Astfel, experiențele stresante în timpul dezvoltării timpurii sunt un alt mecanism posibil de suprimare a trăsăturilor masculine, inclusiv masculinizarea genitală (Ward și Ward, 1985). Sprijinul pentru această ipoteză vine din cercetarea la șobolani; stresul timpuriu al vieții sau creșterea glucocorticoizilor cresc, de asemenea, socialitatea masculină și comportamentul parental în viața târzie (Kinsley și Bridges, 1988).

Văile de pradă au un nivel excepțional de ridicat de glucocorticoizi (fig 3), De 10 ori cele observate în volane montane non-monogame (Taymans și colab., 1997), precum și șoareci și șobolani. Văile de pradă sunt, de asemenea, insensibile la medicamente care imită efectele glucocorticoizilor, indicând rezistența receptorului glucocorticoid (Taymans și colab., 1997). Un model remarcabil de similar, incluzând niveluri ridicate endogene de glucocorticoizi și rezistență la glucocorticoizi, a fost raportat în primatele Lumii Noi, inclusiv marmurații (Chrousos și colab., 1982), care prezintă mai multe trăsături paralele ale monogamiei sociale (French și colab., 2018). Astfel, reducerea sensibilității receptorului glucocorticoid, cu o creștere concomitentă a glucocorticoizilor, ar putea crea un mediu hormonal în care glucocorticoizii concurează cu testosteronul pentru AR. Aceasta este o altă cale plauzibilă prin care pot apărea reduceri ale trăsăturilor masculine.

FIGURA 3

www.frontiersin.orgFigura 3. În comparație cu volanele montane non-monogame, voliera prafului monogam social arată niveluri nestimulate mai mari de hormoni ai axei hipotalamice-pituitare-suprarenale. Luat din Taymans și colab. (1997).

Oxytocin ar putea juca un rol de dezvoltare în demasculinizarea fizică, în timp ce crește trăsăturile comportamentale ale monogamiei sociale?

Ipotezăm aici că oxitocina poate avea capacitatea de a preveni masculinizarea. De exemplu, Nugent și colab. (2015) au adăugat dovezi convingătoare pentru un rol pentru modificările inflamației ca mecanism necesar prin care testosteronul creează un fenotip comportamental masculin. Oxitocina este antiinflamatoare (Yuan și colab., 2016), și astfel ar putea inhiba indirect acțiunile androgenilor asupra fenotipului masculin.

Speciile monogame din punct de vedere social, inclusiv bolile de pradă, au adesea un nivel ridicat de oxitocină (Kramer și colab., 2004) și ar putea să fie mai puțin sensibil atât la efectele masculinizante cât și la cele inflamatorii ale testosteronului. În plus, un studiu de imagistică a creierului din grupul nostru indică, cel puțin în volesele de prairie, că o scurtă expunere perinatală la oxitocină poate demascula sistemul nervos (Yee, Ferris și colab., Ms în pregătire). Alte studii au relevat faptul că manipulările din viața timpurie a sistemului de oxitocină modifică mai multe trăsături ale monogamiei, facilitând legarea perechilor și comportamentul aloparental la bărbați, cu efect redus la femei (Carter și colab., 2009).

Cel puțin o sursă de variație în oxitocină în viața timpurie este expunerea la parenting diferențial. Sistemele neuronale care reglementează experiențele sociale la vârsta adultă sunt, de asemenea, reglate epigenetic de experiența socială și de peptide în viața timpurie (Perkeybile și colab., 2018). Ca un alt exemplu, în vârful prairilor, o singură expunere la oxitocină în prima zi de viață a modificat expresia receptorului vasopresinei la vârsta adultă (Bales și colab., 2007b). În contrast, blocarea receptorului de oxitocină interferează cu trăsăturile comportamentale ale monogamiei sociale, din nou cu efecte care până acum au fost cele mai evidente la bărbați (Bales și colab., 2004a; Carter și colab., 2009).

concluzii

Diferențele individuale în comportamentul social sunt reglementate de genetică, epigenetică și tipare de schimbare pe termen scurt în peptide și steroizi. În timp ce mulți factori contribuie la exprimarea comportamentelor sociale la specii, în prezent, cel mai bine studiat sunt variațiile în steroizi și mai recent în căile de oxitocină și vasopresină. Analizele comparative, în special în specii distincte, dar în același timp comportamentale, au fost utile în identificarea mecanismelor prin care presiunile evolutive și de proximitate ar putea modela trăsăturile monogamiei sociale. Fiecare dintre comportamentele sociale revizuite aici, precum și alte câteva legate de monogamia socială, cum ar fi reglementarea socială a reproducerii, sunt adaptative și există de-a lungul unui continuum. În cazul în care un individ sau o specie cade pe acel continuum comportamental este controlat cel puțin parțial de sistemele peptidice și steroizi și de interacțiunile dintre acestea. În plus, la aceste variante, experiențele de-a lungul ciclului de viață servesc la schimbarea și perfecționarea acestor sisteme. Aceiași hormoni necesari pentru exprimarea caracteristicilor monogamiei sociale sunt, de asemenea, implicați în dezvoltarea unui sistem nervos capabil să fie reglat epigenetic la niveluri înalte de socializare.

Gama completă de caracteristici unice văzute în monogamia socială este observată doar într-o mică parte din speciile de mamifere. Cu toate acestea, înțelegerea acestor trăsături prosociale, cum ar fi atașamentul social și parentalitatea, are implicații translaționale pentru comportamentul uman. Un subiect la fel de ezoteric ca monogamia socială în voles a descoperit sisteme neuronale relevante pentru biologia iubirii (Carter, 1998, 2017) și rolul relațiilor în confruntarea cu stresul sau trauma (Smith și Wang, 2014; Sun și colab., 2014; Perkeybile și Carter, 2018). Înțelegerea variațiilor naturale, în cadrul și între specii, oferă cunoștințe care au energizat științele multidisciplinare, care variază de la etologie și evoluție (Ophir și colab., 2008, 2012) la biologie moleculară (Bendesky și colab., 2017), la psihologie (Feldman, 2017) și domenii emergente, cum ar fi medicina „de precizie”. Descoperirile care rezultă din studiul mamiferelor monogame social au contribuit chiar la generarea interesului pentru utilitatea terapeutică largă a hormonilor peptidici, cum ar fi agoniști ai oxitocinei sau antagoniști ai vasopresinei în tratamentul tulburărilor de dezvoltare sau a altor boli, precum autismul, schizofrenia și abuzul de substanțe. (Carter, 2007; Buisman-Pijlman și colab., 2014; Pedersen, 2017).

A fost sugerat de French și colab. (2018) ca monogamia socială să fie tratată ca un „meniu”. Cu toate acestea, elementele dintr-un meniu pot apărea independent. Sugerăm aici că monogamia socială este mai analogă cu un „sindrom” biologic, construit în jurul unui set recurent de ingrediente. Caracteristicile utilizate pentru a defini monogamia socială includ atât trăsături comportamentale, cât și anatomice, de obicei, dar nu întotdeauna, apar împreună. Ca și în cazul altor sindroame, aspectul consecvent al unui model de trăsături sugerează cauze de bază comune care sunt acum identificate.

Contribuțiile autorului

Toți autori listați au făcut o contribuție substanțială, directă și intelectuală la lucrare și l-au aprobat pentru publicare.

Declarația privind conflictul de interese

Autorii declară că cercetarea a fost efectuată în absența oricăror relații comerciale sau financiare care ar putea fi interpretate ca un potențial conflict de interese.

recunoasteri

Această revizuire este dedicată respectuos Lowell Getz, a cărui persistență în studiul voleselor și monogamiei, a fost standardul de aur pe care se bazează cercetarea noastră. Suntem recunoscători Fundației Științifice Naționale și Institutelor Naționale de Sănătate, care de peste 40 de ani au fost sursa principală de finanțare pentru această lucrare, inclusiv cel mai recent P01 HD075750 (CC) și F32 HD092051 (AP).

Referinte

Albers, HE (2015). Specie, sex și diferențe individuale în sistemul vasotocină / vasopresină: relația cu semnalizarea neurochimică în rețeaua neuronală a comportamentului social. Față. Neuroendocrinol. 36, 49–71. doi: 10.1016 / j.yfrne.2014.07.001

PubMed Rezumat | Google Academic

Aragona, BJ și Wang, ZX (2009). Reglarea dopaminei la alegerea socială la o specie de rozătoare monogamă. Față. Behav. Neurosci. 3: 2009. doi: 10.3389 / neuro.08.015.2009

PubMed Rezumat | Google Academic

Arnold, AP (2017). O teorie generală a diferențierii sexuale. J. Neurosci. Res. 95, 291-300. doi: 10.1002 / jnr.23884

PubMed Rezumat | Google Academic

Arrowsmith, S., și Wray, S. (2014). Oxitocină: mecanismul său de acțiune și semnalizarea receptorilor în miometru. J. Neuroendocrinol. 26, 356–369. doi: 10.1111 / iunie.12154

PubMed RezumatGoogle Academic

Bales, KL, Kim, AJ, Lewis-Reese, AD, și Carter, CS (2004a). Atât oxitocina, cât și vasopresina pot influența comportamentul aloparental în mașinile de pradă masculină. Horm. Behav. 45, 354-361. doi: 10.1016 / j.yhbeh.2004.01.004

PubMed RezumatGoogle Academic

Bales, KL, Lewis-Reese, AD, Pfeifer, LA, Kramer, KM și Carter, CS (2007a). Experiența timpurie afectează trăsăturile monogamiei în mod sexual dimorf. Dev. Psychobiol. 49, 335–342. doi: 10.1002 / dev.20216

PubMed RezumatGoogle Academic

Bales, KL, Perkeybile, AM, Conley, OG, Lee, MH, Guoynes, CD, Downing, GM, și colab. (2013). Oxitocina intranazală cronică determină tulburări de lungă durată ale formării preferințelor partenerilor în mașinile de pradă masculină. Biol. Psihiatrie 74, 180-188. doi: 10.1016 / j.biopsych.2012.08.025

PubMed RezumatGoogle Academic

Bales, KL, Pfeifer, LA și Carter, CS (2004b). Diferențele de sex și efectele de dezvoltare ale manipulărilor oxitocinei asupra aloparentului și a anxietății la nivelul pradelor. Dev. Psychobiol. 44, 123–131. doi: 10.1002 / dev.10165

PubMed RezumatGoogle Academic

Bales, KL, Plotsky, PM, Young, LJ, Lim, MM, Grotte, N., Ferrer, E., și colab. (2007b). Manipulările oxitocinei neonatale au efecte dimorfice sexual de lungă durată asupra receptorilor vasopresinei. Neuroştiinţe 144, 38-45. doi: 10.1016 / j.neuroscience.2006.09.009

PubMed RezumatGoogle Academic

Balthazart, J., și Ball, GF (2016). Reglarea endocrină și socială a neurogenezei adulților la păsările cântătoare. Față. Neuroendocrinol. 41, 3–22. doi: 10.1016 / j.yfrne.2016.03.003

PubMed RezumatGoogle Academic

Bamshad, M., Novak, MA și Devries, GJ (1994). Coabitarea modifică inervația vasopresinei și comportamentul patern în pradele de pradă (Microtus ochrogaster). Physiol. Behav. 56, 751–758. doi: 10.1016/0031-9384(94)90238-0

PubMed Rezumat | Google Academic

Barash, DP și Lipton, JE (2002). Mitul Monogamiei: Fidelitatea și Infidelitatea la animale și oameni. New York City, NY: editori Macmillan.

Barrett, CE, Keebaugh, AC, Ahern, TH, Bass, CE, Terwilliger, EF și Young, LJ (2013). Variația în expresia receptorilor vasopresinei (Avpr1 a) creează diversitate în comportamentele legate de monogamie în marea prairie. Horm. Behav. 63, 518-526. doi: 10.1016 / j.yhbeh.2013.01.005

 Google Academic

Beery, AK (2015). Oxitocină antisocială: efecte complexe asupra comportamentului social. Curr. Opin. Behav. Sci. 6, 174–182. doi: 10.1016 / j.cobeha.2015.11.006

 Google Academic

Beery, AK, Lacey, EA și Francis, DD (2008). Distribuții ale receptorului de oxitocină și vasopresină într-o specie solitară și socială de tuco-tuco (Ctenomys haigi Ctenomys sociabilis). J. Compar. Neural. 507, 1847-1859. doi: 10.1002 / cne.21638

PubMed Rezumat | Cr Google Academic

Bendesky, A., Kwon, YM, Lassance, JM, Lewarch, CL, Yao, SQ, Peterson, BK și colab. (2017). Baza genetică a evoluției îngrijirii părinților la șoarecii monogami. Natură 544: 434. doi: 10.1038 / nature22074

PubMed RezumatGoogle Academic

Bester-Meredith, JK și Marler, CA (2003). Vasopresina și transmiterea comportamentului patern de-a lungul generațiilor la șoareci de Peromyscus împerecheți, încurajați. Behav. Neurosci. 117, 455-463. doi: 10.1037 / 0735-7044.117.3.455

PubMed RezumatGoogle Academic

Bester-Meredith, JK, Martin, PA, și Marler, CA (2005). Manipulările vasopresinei modifică agresivitatea în mod diferit în condițiile de testare la șoarecii Peromyscus monogam și nonmonogamous. Agresează. Behav. 31, 189–199. doi: 10.1002 / ab.20075

 Google Academic

Bester-Meredith, JK, Young, LJ și Marler, CA (1999). Diferențe de specie în comportamentul patern și agresivitatea în Peromyscus și asocierile lor cu imunoreactivitatea și receptorii vasopressin. Horm. Behav. 36, 25–38. doi: 10.1006 / hbeh.1999.1522

PubMed RezumatGoogle Academic

Bodo, C. și Rissman, EF (2006). Noi roluri pentru receptorul beta de estrogen în comportament și neuroendocrinologie. Față. Neuroendocrinol. 27, 217–232. doi: 10.1016 / j.yfrne.2006.02.004

PubMed Rezumat | Google Academic

Bowler, CM, Cushing, BS și Carter, CS (2002). Factorii sociali reglează agresiunea femeii-femeile și apartenența în marea pradă. Physiol. Behav. 76, 559–566. doi: 10.1016/S0031-9384(02)00755-2

PubMed Rezumat | Google Academic

Brown, RE (1986). Factorii sociali și hormonali care influențează infanticidul și suprimarea acestuia la șobolanii de sex masculin adulți care evanseazărattus rattus). J. Comp. Psychol. 100, 155-161. doi: 10.1037 / 0735-7036.100.2.155

PubMed Rezumat | Google Academic

Buisman-Pijlman, FTA, Sumracki, NM, Gordon, JJ, Hull, PR, Carter, CS, și Tops, M. (2014). Diferențe individuale care stau la baza susceptibilității la dependență: rol pentru sistemul de oxitocină endogenă. Pharmacol. Biochem. Behav. 119, 22-38. doi: 10.1016 / j.pbb.2013.09.005

PubMed Rezumat | Google Academic

Burkett, JP și Young, LJ (2012). Paralele comportamentale, anatomice și farmacologice dintre atașamentul social, dragostea și dependența. Psychopharmacology 224, 1–26. doi: 10.1007/s00213-012-2794-x

PubMed RezumatGoogle Academic

Caldwell, HK (2017). Oxitocină și vasopresină: regulatori puternici ai comportamentului social. neurolog 23, 517-528. doi: 10.1177 / 1073858417708284

PubMed RezumatGoogle Academic

Carter, CS (1992). Oxitocină și comportament sexual. Neurosci. Biobehav. Rev. 16, 131–144. doi: 10.1016/S0149-7634(05)80176-9

PubMed RezumatGoogle Academic

Carter, CS (1998). Perspective neuroendocrine despre atașamentul social și iubirea. Psychoneuroendocrinology 23, 779–818. doi: 10.1016/S0306-4530(98)00055-9

PubMed RezumatGoogle Academic

Carter, CS (2007). Diferențele de sex în oxitocină și vasopresină: implicații pentru tulburările din spectrul autismului? Behav. Brain Res. 176, 170-186. doi: 10.1016 / j.bbr.2006.08.025

PubMed RezumatGoogle Academic

Carter, CS (2014). Căile de oxitocină și evoluția comportamentului uman. Annu. Rev. Psychol. 65, 17-39. doi: 10.1146 / anurev-psih-010213-115110

PubMed RezumatGoogle Academic

Carter, CS (2017). Rolul oxitocinei și vasopresinei în atașament. Psychodyn. Psihiatrie. 45, 499–517. doi: 10.1521 / pdps.2017.45.4.499

PubMed Rezumat | Google Academic

Carter, CS, Boone, EM, Pournajafi-Nazarloo, H., and Bales, KL (2009). Consecințele experiențelor timpurii și expunerea la oxitocină și vasopresină sunt dimorfice sexual. Dev. Neurosci. 31, 332-341. doi: 10.1159 / 000216544

PubMed Rezumat | Google Academic

Carter, CS, Courtney Devries, A., și Getz, LL (1995). Substratele fiziologice ale monogamiei mamiferelor: modelul prairie vole. Neurosci. Biobehav. Rev. 19, 303–314. doi: 10.1016/0149-7634(94)00070-H

PubMed Rezumat | Google Academic

Carter, CS, Devries, AC, Taymans, SE, Roberts, RL, Williams, JR și Getz, LL (1997). "Peptide, steroizi și legarea perechilor", în Neurobiologie integratoare a afilierii, eds. CS Carter, I. Lederhendler și B. Kirkpatrick (Cambridge, MA: MIT Press), 260–272.

Google Academic

Carter, CS, și Getz, LL (1993). Monogamia și volanul prairilor. Sci. A.m. 268, 100–106. doi: 10.1038 / Scientificamerican0693-100

PubMed RezumatGoogle Academic

Carter, CS și Keverne, EB (2017). „Neurobiologia afilierii sociale și legarea perechilor”, în Hormoni, creier și comportament 3. ed, eds. DW Pfaff și M. Joels (Oxford: Academic Press), 117–143.

Carter, CS, și Roberts, RL (1997). „Baza psihombiologică a reproducerii cooperatiste la rozătoare”, în Creșterea cooperativă la mamifere, eds NG Solomon și JA French. (New York: Cambridge University Press), 231–266.

Google Academic

Carter, CS, Williams, JR și Witt, DM (1990). „Biologia legăturii sociale la un mamifer monogam”, în Hormoni, creier și comportament la vertebre: activare comportamentală la bărbați și femei, interacțiuni sociale și endocrinologie reproductivă, ed. J. Balthazart (New York, NY: Karger), 154–164.

Chini, B., Verhage, M., și Grinevich, V. (2017). Raza de acțiune a eliberării oxitocinei în cnsul mamiferului: de la vezicule singure la comportament. Trends Pharmacol. Sci. 38, 982–991. doi: 10.1016 / j.tips.2017.08.005

PubMed RezumatGoogle Academic

Cho, MM, Devries, AC, Williams, JR și Carter, CS (1999). Efectele oxitocinei și vasopresinei asupra preferințelor partenerului în mașinile de pradă masculine și feminine (Microtus ochrogaster). Behav. Neurosci. 113, 1071-1079. doi: 10.1037 / 0735-7044.113.5.1071

PubMed RezumatGoogle Academic

Choleris, E., Devidze, N., Kavaliers, M. și Pfaff, DW (2008). „Interacțiuni steroidiene / neuropeptide în hipotalamus și amigdala legate de anxietatea socială”, în Avansuri în vasopresină și oxitocină: de la gene la comportament la boală, eds. ID Neumann și R. Landgraf (Amsterdam: Elsevier Science), 291-303.

Google Academic

Chrousos, GP, Renquist, D., Brandon, D., Eil, C., Pugeat, M., Vigersky, R., și colab. (1982). Rezistența la hormoni glucocorticoizi în timpul evoluției primatelor - mecanisme mediate de receptor. Proc. Natl. Acad. Sci. SUA Biol. Sci. 79, 2036-2040. doi: 10.1073 / pnas.79.6.2036

PubMed RezumatGoogle Academic

Clark, MM și Galef, BG (1999). Un compromis mediat de testosteron între eforturile parentale și sexuale la gerbilii mongolieni de sex masculin (Meriones unguiculatus). J. Comp. Psychol. 113, 388-395. doi: 10.1037 / 0735-7036.113.4.388

PubMed Rezumat | Google Academic

Cushing, BS (2016). Distribuția și expresia alfa a receptorului de estrogen în rețeaua neuronală socială a peromisului monogam și poligin. PLoS ONE11: e0150373. doi: 10.1371 / journal.pone.0150373

PubMed Rezumat | Google Academic

Cushing, BS și Kramer, KM (2005). Mecanisme care stau la baza efectelor epigenetice ale experienței sociale timpurii: rolul neuropeptidelor și steroizilor. Neurosci. Biobehav. Rev. 29, 1089-1105. doi: 10.1016 / j.neubiorev.2005.04.001

PubMed RezumatGoogle Academic

Cushing, BS, Okorie, U. și Young, LJ (2003). Efectele castrației neonatale asupra răspunsului comportamental ulterior la vasopresina de arginină administrată central și asupra expresiei receptorilor V-1a la bolile de pradă masculine adulte. J. Neuroendocrinol. 15, 1021-1026. doi: 10.1046 / j.1365-2826.2003.01097.x

Google Academic

Cushing, BS și Wynne-Edwards, KE (2006). Distribuția receptorului-alfa a estrogenului la rozătoarele masculine este asociată cu organizarea socială. J. Compar. Neural. 494, 595-605. doi: 10.1002 / cne.20826

PubMed RezumatGoogle Academic

Danielson, BJ și Gaines, MS (1987). Modele spațiale la 2 specii sintopice de microtine - microtus ochrogaster și Synaptomys cooperi. J. Mamifer. 68, 313-322. doi: 10.2307 / 1381470

 Google Academic

Del Razo, RA, și Bales, KL (2016). Explorarea într-o sarcină de dispersie: efectele experienței timpurii și corelarea cu alte comportamente în marea prairie (Microtus ochrogaster). Behav. procese 132, 66 – 75. doi: 10.1016 / j.beproc.2016.10.002

 Google Academic

DeVries, AC, DeVries, MB, Taymans, S. și Carter, CS (1995). Modularea legării perechilor în ramele de pradă feminine (Microtus ochrogaster) prin corticosteron. Proc. Natl. Acad. Sci. Statele Unite ale Americii 92, 7744-7748.

PubMed Rezumat | Google Academic

DeVries, AC, Devries, MB, Taymans, SE și Carter, CS (1996). Efectele stresului asupra preferințelor sociale sunt dimorfice din punct de vedere sexual în mașinile de pradă. Proc. Natl. Acad. Sci. Statele Unite ale Americii 93, 11980-11984. doi: 10.1073 / pnas.93.21.11980

PubMed Rezumat |Google Academic

Dewsbury, DA (1987). Psihologia comparată a monogamiei. Simpozionul Nebraska Motiv. 35, 1-50.

PubMed Rezumat | Google Academic

Dluzen, DE, Ramirez, VD, Carter, CS, și Getz, LL (1981). Urina vole masculină schimbă hormonul luteinizant care eliberează hormonul și norepinefrina în bulbul olfactiv feminin. Ştiinţă 212, 573-575. doi: 10.1126 / science.7010608

PubMed RezumatGoogle Academic

Duclot, F., Wang, H., Youssef, C., Liu, Y., Wang, Z. și Kabbaj, M. (2016). Trichostatina A (TSA) facilitează formarea preferințelor partenerilor în mape de pradă masculină (Microtus ochrogaster). Horm. Behav. 81, 68-73. doi: 10.1016 / j.yhbeh.2016.04.001

PubMed Rezumat |Google Academic

Elwood, RW (1977). Modificări ale răspunsurilor gerbilor bărbați și femei (meriones unguiculatus) fata de pui de testare in timpul sarcinii de sex feminin. Anim. Behav. 25, 46–51. doi: 10.1016/0003-3472(77)90066-5

 Google Academic

Emlen, ST, și Oring, LW (1977). Ecologie, selecție sexuală și evoluția sistemelor de împerechere. Ştiinţă 197, 215-223. doi: 10.1126 / science.327542

PubMed RezumatGoogle Academic

Feldman, R. (2017). Neurobiologia atașamentelor umane. Tendințe Cogn. Sci. 21, 80-99. doi: 10.1016 / j.tics.2016.11.007

PubMed Rezumat | Google Academic

Ferris, CF, Albers, HE, Wesolowski, SM, Goldman, BD și Luman, SE (1984). Vasopresina injectată în hipotalamus declanșează un comportament stereotip în hamsterii aurii. Ştiinţă 224, 521-523. doi: 10.1126 / science.6538700

PubMed Rezumat | Google Academic

Ferris, CF, Melloni, RH, Koppel, G., Perry, KW, Fuller, RW și Delville, Y. (1997). Interacțiile vasopresinei / serotoninei din hipotalamusul anterior controlează comportamentul agresiv în hamstrii aurii. J. Neurosci. 17, 4331–4340. doi: 10.1523/JNEUROSCI.17-11-04331.1997

PubMed Rezumat | Google Academic

Ferris, CF, și Potegal, M. (1988). Blocarea receptorului vasopresin în hipotalamusul anterior suprimă agresivitatea la hamsteri. Physiol. Behav. 44, 235–239. doi: 10.1016/0031-9384(88)90144-8

PubMed Rezumat | Google Academic

Firestone, KB, Thompson, KV și Carter, CS (1991). Interacțiunile femeie-femeie și stresul social în parapetele prairilor. Behav. Neural Biol. 55, 31–41. doi: 10.1016/0163-1047(91)80125-X

PubMed RezumatGoogle Academic

Fleming, AS, Corter, C., Stallings, J., și Steiner, M. (2002). Testosteronul și prolactina sunt asociate cu răspunsuri emoționale la strigătele la nou-părinți. Horm. Behav. 42, 399–413. doi: 10.1006 / hbeh.2002.1840

PubMed Rezumat | Google Academic

Fleming, AS, O'day, DH și Kraemer, GW (1999). Neurobiologia interacțiunilor mamă-copil: experiență și plasticitate a sistemului nervos central în dezvoltare și generații. Neurosci. Biobehav. Rev. 23, 673–685. doi: 10.1016/S0149-7634(99)00011-1

PubMed Rezumat | | Google Academic

Franceză, JA, Cavanaugh, J., Mustoe, AC, Carp, SB și Womack, SL (2018). Monogamia socială în primatele non-umane: filogenie, fenotip și fiziologie. J. Sex Res. 55, 410-434. doi: 10.1080 / 00224499.2017.1339774

PubMed Rezumat | Google Academic

Gavish, L., Carter, CS, și Getz, LL (1983). Interacțiuni bărbat-femeie în volesele prairilor. Anim. Behav. 31, 511–517. doi: 10.1016/S0003-3472(83)80073-6

 Google Academic

Getz, LL (1985). „Habitate Microtus”, în Biologia Microtusului, ed. RH Tamarin (Stillwater, OK: Societatea Americală de Mamologi), 286-309.

Getz, LL și Carter, CS (1980). Organizare socială în populații de microtus ochrogaster. Biolog 62, 56-69.

Getz, LL și Carter, CS (1996). Parteneriate Prairie-vole. A.m. Sci. 84, 56-62.

Google Academic

Getz, LL, Carter, CS, și Gavish, L. (1981). Sistemul de împerechere a volei de pradă, Microtus ochrogaster- dovezi de teren și de laborator pentru legarea perechilor. Comportă-te. Ecol. Sociobiol. 8, 189-194. doi: 10.1007 / BF00299829

Google Academic

Getz, LL, Mcguire, B., Pizzuto, T., Hofmann, JE și Frase, B. (1993). Organizarea socială a prairie vole (Microtus ochrogaster). J. Mamifer. 74, 44-58. doi: 10.2307 / 1381904

Google Academic

Gobrogge, KL, Liu, Y., Jia, S., și Wang, Z. (2007). Activare nevrală hipotalamică anterioară și asocieri neurochimice cu agresivitate la voletele de pradă masculine cu pereche. J. Comp. Neural. 502, 1109-1122. doi: 10.1002 / cne.21364

PubMed Rezumat | Google Academic

Gobrogge, KL, Liu, Y., Young, LJ și Wang, ZX (2009). Vasopresina hipotalamică anterioară reglează legarea perechilor și agresivitatea indusă de medicamente la o rozătoare monogamă. Proc. Natl. Acad. Sci. Statele Unite ale Americii 106, 19144-19149. doi: 10.1073 / pnas.0908620106

PubMed Rezumat | Google Academic

Goodson, JL și Kingsbury, MA (2013). Ce e într-un nume? Considerații de omologii și nomenclatură pentru rețelele de comportament social ale vertebratelor. Hormoni Behav. 64, 103-112. doi: 10.1016 / j.yhbeh.2013.05.006

PubMed Rezumat | Google Academic

Gottlieb, B., Beitel, LK, Nadarajah, A., Paliouras, M., și Trifiro, M. (2012). Baza de date a mutațiilor genelor receptorilor androgeni: actualizare 2012. Zumzet. Mutat. 33, 887–894. doi: 10.1002 / humu.22046

PubMed RezumatGoogle Academic

Gowaty, PA (1996). „Bătălii între sexe și origini ale monogamiei”, în Parteneriate în Păsări, ed. JM Black (Oxford: Oxford University Press), 21–52.

Google Academic

Grinevich, V., Knobloch-Bollmann, HS, Eliava, M., Busnelli, M., și Chini, B. (2016). Asamblarea puzzle-ului: căi de semnalizare a oxitocinei în creier. Biol. Psihiatrie 79, 155-164. doi: 10.1016 / j.biopsych.2015.04.013

PubMed Rezumat | Google Academic

Gubernick, DJ, Schneider, KA și Jeannotte, LA (1994). Diferențe individuale în mecanismele care stau la baza debutului și menținerii comportamentului patern și inhibarea infanticidului la șoareceul monogam biparental din California, Peromyscus californicus. Comportă-te. Ecol. Sociobiol. 34, 225-231. doi: 10.1007 / BF00167748

Google Academic

Hrdy, SB (2009). Mamele și alții: originile evolutive ale înțelegerii reciproce. Cambridge, MA: Harvard University Press.

Google Academic

Hume, JM și Wynne-Edwards, KE (2005). Castrarea reduce testosteronul masculin, estradiolul și agresivitatea teritorială, dar nu și comportamentul patern în hamsterii pitici biparentaliPhodopus campbelli). Horm. Behav. 48, 303-310. doi: 10.1016 / j.yhbeh.2005.04.001

Google Academic

Hurlemann, R., și Grinevich, V. (2018). Farmacologia comportamentală a neuropeptidelor: oxitocină. New York City, NY: Springer International Publishing. doi: 10.1007 / 978-3-319-63739-6

Google Academic

Insel, TR, Gelhard, R., și Shapiro, LE (1991). Distribuția comparativă a receptorilor cerebrali pentru peptidele neurohipofizice la șoarecii monogame și poligame. Neuroştiinţe 43, 623–630. doi: 10.1016/0306-4522(91)90321-E

PubMed Rezumat | Google Academic

Insel, TR, Preston, S. și Winslow, JT (1995). Împerecherea la bărbatul monogam - consecințe comportamentale. Physiol. Behav. 57, 615–627. doi: 10.1016/0031-9384(94)00362-9

PubMed Rezumat | Google Academic

Insel, TR, și Shapiro, LE (1992). Distribuția receptorilor de oxitocină reflectă organizarea socială în bolile monogame și poligame. Proc. Natl. Acad. Sci. Statele Unite ale Americii 89, 5981-5985. doi: 10.1073 / pnas.89.13.5981

PubMed RezumatGoogle Academic

Insel, TR, Wang, ZX și Ferris, CF (1994). Modele de distribuție a receptorilor vasopresinei cerebrale asociate cu organizarea socială a rozătoarelor de microtină. J. Neurosci. 14, 5381–5392. doi: 10.1523/JNEUROSCI.14-09-05381.1994

PubMed RezumatGoogle Academic

Jeffreys, AJ, Wilson, V. și Thein, SL (1985). Amprentele individuale specifice ale ADN-ului uman. Nat. 316, 76-79. doi: 10.1038 / 316076a0

PubMed RezumatGoogle Academic

Jurek, B. și Neumann, ID (2018). Receptorul pentru oxitocină: de la semnalizarea intracelulară la comportament. Physiol. Rev. 98, 1805–1908. doi: 10.1152 / physrev.00031.2017

PubMed Rezumat |Google Academic

Keebaugh, AC, Barrett, CE, Laprairie, JL, Jenkins, JJ și Young, LJ (2015). RNAi dozarea receptorului de oxitocină din nucleul accumbens inhibă atașamentul social și îngrijirea părinților în mazile de pradă monogame feminine. Soc. Neurosci. 10, 561-570. doi: 10.1080 / 17470919.2015.1040893

PubMed Rezumat | Google Academic

Keebaugh, AC, și Young, LJ (2011). Creșterea expresiei receptorilor de oxitocină în nucleul obișnuit al pradei feminine pre-pubertale crește o reacție aloparentală și formarea preferințelor partenerilor ca adulți. Horm. Behav. 60, 498-504. doi: 10.1016 / j.yhbeh.2011.07.018

PubMed RezumatGoogle Academic

Kenkel, WM, Paredes, J., Yee, JR, Pournajafi-Nazarloo, H., Bales, KL, și Carter, CS (2012). Răspunsuri neuroendocrine și comportamentale la expunerea la un copil la pete de sex masculin. J. Neuroendocrinol. 24, 874-886. doi: 10.1111 / j.1365-2826.2012.02301.x

PubMed Rezumat | Google Academic

Ketterson, ED, Nolan, V., Wolf, L. și Ziegenfus, C. (1992). Testosteron și istorii de viață aviare - efecte ale testosteronului crescut experimental asupra comportamentului și corelațiilor de fitness în junco-ul cu ochi întunecați (Junco hyemalis). A.m. Nat. 140, 980-999. doi: 10.1086 / 285451

Google Academic

Keverne, EB (2013). Importanța matrilinei pentru imprimarea genomică, dezvoltarea creierului și comportament. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci. 368: 20110327. doi: 10.1098 / rstb.2011.0327

PubMed RezumatGoogle Academic

Keverne, EB și Kendrick, KM (1992). Facilitarea oxitocinei a comportamentului matern la ovine. Ann. NY Acad. Sci. 652, 83–101. doi: 10.1111/j.1749-6632.1992.tb34348.x

PubMed Rezumat | Google Academic

King, LB, Walum, H., Inoue, K., Eyrich, NW, și Young, LJ (2016). Variația în gena receptorului de oxitocină prezice expresia specifică regiunii creierului și atașamentul social. Biol. Psihiatrie 80, 160-169. doi: 10.1016 / j.biopsych.2015.12.008

PubMed Rezumat | Google Academic

Kinsley, CH, și Bridges, RS (1988). Stresul prenatal și comportamentul matern la șobolani virgini intacti: latențele de răspuns sunt scăzute la bărbați și cresc la femei. Horm. Behav. 22, 76–89. doi: 10.1016/0018-506X(88)90032-3

PubMed RezumatGoogle Academic

Kleiman, DG (1977). Monogamia la mamifere. Quart. Pr. Biol. 52, 39-69. doi: 10.1086 / 409721

PubMed RezumatGoogle Academic

Klein, SL și Nelson, RJ (1997). Diferențele de sex în imunocompetență diferă între două specii de Peromyscus. A.m. J. Physiol. Regul. Integr. Compar. Physiol. 273, R655 – R660. doi: 10.1152 / ajpregu.1997.273.2.R655

PubMed Rezumat | Google Academic

Klopfer, PH (1971). Iubirea mamei - ce o face. A.m. Sci. 59: 404.

PubMed Rezumat | Google Academic

Klug, H. (2018). De ce monogamia? O revizuire a potențialilor șoferi finali. Față. Ecol. Evol. 6:30. doi: 10.3389 / fevo.2018.00030

Google Academic

Komers, PE și Brotherton, PNM (1997). Utilizarea spațiului feminin este cel mai bun predictor al monogamiei la mamifere. Proc. R. Soc. B Biol. Știință. 264, 1261–1270. doi: 10.1098 / rspb.1997.0174

PubMed Rezumat | Google Academic

Kramer, KM, Cushing, BS, Carter, CS, Wu, J. și Ottinger, MA (2004). Diferențele de sex și specii în oxitocină plasmatică folosind un test imuno enzimatic. Poate sa. J. Zool. 82, 1194–1200. doi: 10.1139 / z04-098

Google Academic

Lacey, EA, Braude, SH și Wieczorek, JR (1997). Împărțirea burvelor prin tuco-tucos colonial (Ctenomys sociabilis). J. Mamifer. 78, 556-562. doi: 10.2307 / 1382907

Google Academic

Lacey, EA, Braude, SH, și Wieczorek, JR (1998). Utilizarea solară a gropii de către tuco-tucos patagonian adulți (Ctenomys haigi). J. Mamifer. 79, 986-991. doi: 10.2307 / 1383106

 Google Academic

Lipsa, D. (1968). Adaptări ecologice pentru reproducerea la păsări. Methuen, MA: Chapman și Hall.

Google Academic

Landgraf, R., Frank, E., Aldag, JM, Neumann, ID, Sharer, CA, Ren, XR, și colab. (2003). Transferul genic viral mediat de vectorul receptorului vasopresinei V1a în septul șobolanului: discriminare socială îmbunătățită și comportament social activ. EURO. J. Neurosci. 18, 403-411. doi: 10.1046 / j.1460-9568.2003.02750.x

PubMed Rezumat | Google Academic

Lansing, SW, franceză, JA și Lonstein, JS (2013). Circulând testosteronul plasmatic în timpul perioadei de viață a nou-născuților în prairul monogam și biparental din punct de vedere social (Microtus ochrogaster). Psychoneuroendocrinology 38, 306-309. doi: 10.1016 / j.psyneuen.2012.06.003

PubMed RezumatGoogle Academic

Lim, MM, Wang, ZX, Olazabal, DE, Ren, XH, Terwilliger, EF și Young, LJ (2004). Preferință îmbunătățită a partenerului într-o specie promiscuă prin manipularea expresiei unei singure gene. Natură 429, 754-757. doi: 10.1038 / nature02539

PubMed Rezumat | Google Academic

Lim, MM, și Young, LJ (2004). Circuite neuronale dependente de vasopresină care stau la baza formării de legături pereche în voluptul monogamului din prairie. Neuroştiinţe 125, 35-45. doi: 10.1016 / j.neuroscience.2003.12.008

PubMed Rezumat | Google Academic

Liu, Y., Curtis, JT și Wang, ZX (2001). Vasopresina din septul lateral reglează formarea legăturilor perechi la păturile masculine de pradă (Microtus ochrogaster). Behav. Neurosci. 115, 910-919. doi: 10.1037 / 0735-7044.115.4.910

PubMed Rezumat | Google Academic

Liu, Y. și Wang, ZX (2003). Nucleus accumbens oxitocină și dopamină interacționează pentru a regla formarea legăturilor perechi în femele de pradă feminine. Neuroştiinţe 121, 537–544. doi: 10.1016/S0306-4522(03)00555-4

PubMed RezumatGoogle Academic

Lonstein, JS, Rood, BD și De Vries, GJ (2005). Efectele neașteptate ale manipulării hormonilor gonadali perinatali asupra diferențierii sexuale a sistemului extrahipotalamic arginină-vasopresină în parapetele prairie. Endocrinologie 146, 1559–1567. doi: 10.1210 / en.2004-1315

PubMed Rezumat | CrossRef Full Text | Google Academic

Lukas, D., și Clutton-Brock, TH (2013). Evoluția monogamiei sociale la mamifere. Ştiinţă 341, 526-530. doi: 10.1126 / science.1238677

PubMed Rezumat | CrossRef Full Text | Google Academic

Maclean, PD (1990). Creierul triunghi în evoluție: rolul în funcția paleocerebrală. New York, NY: Springer.

Marler, CA, Bester-Meredith, JK și Trainor, BC (2003). „Comportament paternal și agresivitate: mecanisme endocrine și transmitere nongenomică a comportamentului”, în Avansuri în studiul comportamentului, vol. 32, eds PJB Slater, JS Rosenblatt, CT Snowdon și TJ Roper (Cambridge, MA: Academic Press), 263–323.

Google Academic

Mokkonen, M., și Crespi, BJ (2015). Conflictele genomice și antagonismul sexual în sănătatea umană: idei despre oxitocină și testosteron. Evol. Aplic. 8, 307-325. doi: 10.1111 / eva.12244

PubMed Rezumat | Google Academic

Nugent, BM, Wright, CL, Shetty, AC, Hodes, GE, Lenz, KM, Mahurkar, A., și colab. (2015). Feminizarea creierului necesită o reprimare activă a masculinizării prin metilarea ADN-ului. Nat. Neurosci. 18: 690. doi: 10.1038 / n.3988

PubMed Rezumat | Google Academic

Nunes, S., Fite, JE, Patera, KJ și French, JA (2001). Interacțiuni între comportamentul patern, hormonii steroizi și experiența parentală în marmurații masculini (Callithrix kuhlii). Horm. Behav. 39, 70–82. doi: 10.1006 / hbeh.2000.1631

PubMed Rezumat | Google Academic

Okeigwe, I., și Kuohung, W. (2014). Deficitul de 5-Alpha reductază: o revizuire retrospectivă de 40 de ani. Curr. Opin. Endocrinol. Obezitatea diabetului 21, 483–487. doi: 10.1097 / MED.0000000000000116

PubMed RezumatGoogle Academic

Olazabal, DE, și Young, LJ (2006a). Receptorii de oxitocină din nucleul accumbens facilitează un comportament matern „spontan” la femeile adulte de pradă. Neuroştiinţe 141, 559-568. doi: 10.1016 / j.neuroscience.2006.04.017

PubMed Rezumat | Google Academic

Olazabal, DE, și Young, LJ (2006b). Speciile și diferențele individuale în îngrijirea aloparentală feminină juvenilă sunt asociate cu densitatea receptorului de oxitocină din striat și din septul lateral. Horm. Behav. 49, 681-687. doi: 10.1016 / j.yhbeh.2005.12.010

PubMed RezumatGoogle Academic

Ophir, AG, Gessel, A., Zheng, DJ și Phelps, SM (2012). Densitatea receptorului de oxitocină este asociată cu tactica masculină de împerechere și monogamia socială. Horm. Behav. 61, 445-453. doi: 10.1016 / j.yhbeh.2012.01.007

PubMed Rezumat | Google Academic

Ophir, AG, Phelps, SM, Sorin, AB și Wolff, JO (2007). Comparații morfologice, genetice și comportamentale a două populații de pradă în teren și laborator. J. Mamifer. 88, 989–999. doi: 10.1644/06-MAMM-A-250R.1

Google Academic

Ophir, AG, Wolff, JO și Phelps, SM (2008). Variația în V1aR neurală prezice fidelitatea sexuală și utilizarea spațiului în rândul petei de pradă masculine în setări semi-naturale. Proc. Natl. Acad. Sci. Statele Unite ale Americii 105, 1249-1254. doi: 10.1073 / pnas.0709116105

PubMed Rezumat | Google Academic

Ophir, AG, Zheng, DJ, Eans, S. și Phelps, SM (2009). Investigația socială într-o sarcină de memorie se referă la variația naturală a expresiei septale a receptorului de oxitocină și a receptorului vasopresin 1a la volesele prairie (Microtus ochrogaster). Behav. Neurosci. 123, 979-991. doi: 10.1037 / a0016663

PubMed RezumatGoogle Academic

Parker, KJ și Lee, TM (2003). Volei de fânețe (Microtus pennsylvanicus) demonstrează preferințele partenerului de același sex. J. Comp. Psychol. 117, 283-289. doi: 10.1037 / 0735-7036.117.3.283

PubMed Rezumat | Google Academic

Pedersen, CA (2017). „Oxitocină, toleranță și partea întunecată a dependenței”, în Rolul neuropeptidelor în dependență și tulburările consumului excesiv, ed. TE Thiele (Cambridge, MA: Academic Press), 239–274. doi: 10.1016 / bs.irn.2017.08.003

Google Academic

Pedersen, CA, și Prange, AJ (1979). Inducerea comportamentului matern la șobolanii virgini după administrarea intracerebroventriculară de oxitocină. Proc. Natl. Acad. Sci. Statele Unite ale Americii 76, 6661-6665. doi: 10.1073 / pnas.76.12.6661

PubMed Rezumat | Google Academic

Perkeybile, AM și Bales, KL (2017). Transmisia intergenerațională a socialității: rolul părinților în conturarea comportamentului social la speciile monogame și non-monogame. J. Exp. Biol. 220, 114–123. doi: 10.1242 / jeb.142182

PubMed Rezumat | Google Academic

Perkeybile, AM și Carter, CS (2018). „Oxitocină și atașament: implicații clinice pentru tulburările de dispoziție”, în Manual internațional de neuroendocrinologie socială, eds OC Schultheiss și PH Mehta (Abingdon: Routledge), 674–693.

Perkeybile, AM, Carter, CS, Wroblewski, KL, Puglia, MH, Kenkel, WM, Lillard, TS, și colab. (2018). Creșterea timpurie a epigeneticului tonifică receptorul de oxitocină. Psychoneuroendocrinology 99, 128-136. doi: 10.1016 / j.psyneuen.2018.08.037

PubMed RezumatGoogle Academic

Perkeybile, AM, Griffin, LL și Bales, KL (2013). Variația naturală a îngrijirii timpurii a părinților corelează cu comportamentele sociale la pradele adolescenților (Microtus ochrogaster). Față. Behav. Neurosci. 7: 21. doi: 10.3389 / fnbeh.2013.00021

PubMed Rezumat | Google Academic

Perrigo, G., Belvin, L. și Saal, FSV (1991). Variația individuală a calendarului neural al infanticidului și comportamentului parental la șoarecii de casă bărbați. Physiol. Behav. 50, 287–296. doi: 10.1016/0031-9384(91)90068-Y

PubMed Rezumat | Google Academic

Pfaff, DW și Baum, MJ (2018). Preoptic / medular lombar dependent de hormoni / coordonare autonomă care sprijină comportamentele sexuale masculine. Mol. Celula. Endocrinol. 15: 2130. doi: 10.1016 / j.mce.2017.10.018

Google Academic

Pitkow, LJ, Sharer, CA, Ren, XL, Insel, TR, Terwilliger, EF și Young, LJ (2001). Facilitarea afilierii și formarea perechilor legături prin transferul genei receptorului vasopresinei în antebrațul ventral al unui monogam volant. J. Neurosci. 21, 7392–7396. doi: 10.1523/JNEUROSCI.21-18-07392.2001

PubMed Rezumat |Google Academic

Porges, SW (1998). Dragostea: o proprietate emergentă a sistemului nervos autonom mamifer. Psychoneuroendocrinology 23, 837–861. doi: 10.1016/S0306-4530(98)00057-2

PubMed Rezumat | Google Academic

Potegal, M., și Ferris, CF (1989). Agresiunea intra-specifică la hamsterii de sex masculin este inhibată de antagonistul receptorilor intraopotalamici ai receptorului vasopresinei. Agresează. Behav. 15, 311–320. doi: 10.1002 / ab.2480150406

Google Academic

Reburn, CJ și Wynne-Edwards, KE (1999). Modificări hormonale la masculii unui mamifer natural biparental și unul uniparental. Horm. Behav. 35, 163–176. doi: 10.1006 / hbeh.1998.1509

PubMed Rezumat | Google Academic

Rilling, JK (2013). Bazele neuronale și hormonale ale îngrijirilor parentale umane. Neuropsychologia 51, 731-747. doi: 10.1016 / j.neuropsychologia.2012.12.017

PubMed Rezumat | Google Academic

Roberts, RL, Williams, JR, Wang, AK și Carter, CS (1998). Creșterea cooperativă și monogamia în voletele prairie: influența sirei și variația geografică. Anim. Behav. 55, 1131–1140. doi: 10.1006 / anbe.1997.0659

PubMed RezumatGoogle Academic

Rosenberg, KM, Denenberg, VH, Zarrow, MX și Frank, BL (1971). Efectele castrării neonatale și testosteronului asupra comportamentului și activității de ucidere a șobolanilor. Physiol. Behav. 7:363. doi: 10.1016/0031-9384(71)90315-5

Google Academic

Rosenberg, KM și Sherman, GF (1975). Influența testosteronului asupra uciderii puilor la șobolan este modificată prin experiență anterioară. Physiol. Behav. 15, 669–672. doi: 10.1016/0031-9384(75)90117-1

PubMed RezumatGoogle Academic

Ross, HE, Cole, CD, Smith, Y., Neumann, ID, Landgraf, R., Murphy, AZ, și colab. (2009a). Caracterizarea sistemului de oxitocină care reglează comportamentul de afiliere la bolile de pradă feminine. Neuroştiinţe 162, 892-903. doi: 10.1016 / j.neuroscience.2009.05.055

PubMed RezumatGoogle Academic

Ross, HE, Freeman, SM, Spiegel, LL, Ren, XH, Terwilliger, EF și Young, LJ (2009b). Variația densității receptorilor de oxitocină în nucleul accumbens are efecte diferențiate asupra comportamentelor de afiliere la volanele monogame și poligame. J. Neurosci. 29, 1312-1318. doi: 10.1523 / JNEUROSCI.5039-08.2009

PubMed Rezumat | Google Academic

Schum, JE și Wynne-Edwards, KE (2005). Estradiolul și progesteronul la hamsterii paterni și non-paterni (Phodopus) devin tați: conflict cu rolurile ipotezate. Horm. Behav. 47, 410-418. doi: 10.1016 / j.yhbeh.2004.11.009

PubMed RezumatGoogle Academic

Scordalakes, EM, Imwalle, DB și Rissman, EF (2002). Latura masculină a estrogenului: medierea împerecherii la șoareci masculi. Reproducere 124, 331–338. doi: 10.1530 / rep.0.1240331

PubMed Rezumat | Google Academic

Scordalakes, EM, și Rissman, EF (2004). Reglarea imunoreactivității la vasopresină agresivă și arginină de către receptorul androgenilor și alfa receptorului de estrogen. Genele Brain Behav. 3, 20–26. doi: 10.1111/j.1601-183X.2004.00036.x

PubMed Rezumat | Google Academic

Shapiro, LE și Dewsbury, DA (1990). Diferențe de comportament de afiliere, legare de perechi și citologie vaginală la 2 specii de vole (Microtus ochrogaster Microtus montanus). J. Comp. Psychol. 104, 268-274. doi: 10.1037 / 0735-7036.104.3.268

Google Academic

Smith, AS și Wang, Z. (2014). Oxitocina hipotalamică mediază tamponarea socială a răspunsului la stres. Biol. Psihiatrie 76, 281-288. doi: 10.1016 / j.biopsych.2013.09.017

PubMed RezumatGoogle Academic

Solomon, NG și franceză, JA (1997). Creșterea cooperativă la mamifere. New York, NY: Cambridge University Press.

Google Academic

Solomon, NG și Jacquot, JJ (2002). Caracteristicile bolilor de pradă rezidente și rătăcitoare, Microtus ochrogaster. Canad. J. Zool. 80, 951–955. doi: 10.1139 / z02-053

 Google Academic

Solomon, NG, Keane, B., Knoch, LR și Hogan, PJ (2004). Paternitate multiplă în marea prafului monogam social (Microtus ochrogaster). Canad. J. Zool. Pr. Canad. Zool. 82, 1667–1671. doi: 10.1139 / z04-142

 Google Academic

Stalling, DT (1990). Microtus ochrogaster. Mamifer. specie 355, 1-9. doi: 10.2307 / 3504103

Storey, AE, Walsh, CJ, Quinton, RL și Wynne-Edwards, KE (2000). Corelații hormonale ale receptivității paterne la tații noi și așteptați. Evol. Zumzet. Behav. 21, 79–95. doi: 10.1016/S1090-5138(99)00042-2

PubMed Rezumat | Google Academic

Sun, P., Smith, AS, Lei, K., Liu, Y. și Wang, Z. (2014). Întreruperea legăturilor în vârful prairilor masculine: efecte pe termen lung asupra comportamentului emoțional și social, fiziologiei și neurocimiei. Behav. Brain Res. 265, 22-31. doi: 10.1016 / j.bbr.2014.02.016

 Google Academic

Svare, B. și Mann, M. (1981). Infanticid - influențe genetice, de dezvoltare și hormonale la șoareci. Physiol. Behav. 27, 921–927. doi: 10.1016/0031-9384(81)90062-7

PubMed Rezumat | Google Academic

Swihart, RK și Slade, NA (1989). Diferențe între mărimea intervalului de acasă între sexe Microtus ochrogaster. J. Mamifer. 70, 816-820. doi: 10.2307 / 1381718

Google Academic

Taymans, SE, Devries, AC, Devries, MB, Nelson, RJ, Friedman, TC, Castro, M., și colab. (1997). Axa hipotalamică-hipofizară-suprarenală a volelor prairie (Microtus ochrogaster): dovezi pentru rezistența țesutului țintă la glucocorticoizi Comp. Gen. Endocrinol. 106, 48–61. doi: 10.1006 / gcen.1996.6849

PubMed RezumatGoogle Academic

Trainor, BC, and Marler, CA (2001). Testosteron, comportament patern și agresivitate la șoareceul monogam din California (Peromyscus californicus). Horm. Behav. 40, 32–42. doi: 10.1006 / hbeh.2001.1652

PubMed RezumatGoogle Academic

Trainor, BC, and Marler, CA (2002). Testosteronul promovează comportamentul patern la un mamifer monogam prin conversia în estrogen. Proc. R. Soc. Biol. Știință. 269, 823–829. doi: 10.1098 / rspb.2001.1954

PubMed RezumatGoogle Academic

Van Anders, SM, Goldey, KL și Kuo, PX (2011). Teoria steroidului / peptidelor legăturilor sociale: integrarea răspunsurilor la testosteron și peptide pentru clasificarea contextelor comportamentale sociale. Psychoneuroendocrinology 36, 1265-1275. doi: 10.1016 / j.psyneuen.2011.06.001

PubMed RezumatGoogle Academic

Wang, H., Duclot, F., Liu, Y., Wang, ZX și Kabbaj, M. (2013). Inhibitorii histon deacetilazei facilitează formarea preferințelor partenerilor în femele de prairie feminină. Nat. Neurosci. 16, 919 – U184. doi: 10.1038 / n.3420

PubMed Rezumat | Google Academic

Wang, ZX și De Vries, GJ (1993). Efectele testosteronului asupra comportamentului patern și a proiecțiilor imunoreactive ale vasopresinei în marea prairie (microtus ochrogaster). Brain Res. 631, 156–160. doi: 10.1016/0006-8993(93)91203-5

PubMed RezumatGoogle Academic

Wang, ZX, Hulihan, TJ și Insel, TR (1997). Experiența sexuală și socială este asociată cu diferite modele de comportament și activare neurală în marea prailor masculine. Brain Res. 767, 321–332. doi: 10.1016/S0006-8993(97)00617-3

PubMed Rezumat | Google Academic

Wang, ZX, Liu, Y., Young, LJ și Insel, TR (2000). Expresia genei vasopresină hipotalamică crește atât la bărbați, cât și la femei, postpartum, la o rozătoare biparentală. J. Neuroendocrinol. 12, 111-120. doi: 10.1046 / j.1365-2826.2000.00435.x

PubMed Rezumat | Google Academic

Ward, IL, și Ward, OB (1985). „Diferențierea comportamentului sexual: efectele manipulărilor prenatale la șobolani”, în Manual de Neurobiologie comportamentală, reproducere, eds N. Adler, D. Pfaff și RW Goy (New York, NY: Plenum Press), 77–98.

Google Academic

Wickler, W. și Seibt, U. (1983). „Monogamia: un concept ambiguu”, în Alegere Mate, ed. P. Bateson (Cambridge: Cambridge University Press), 33–50.

Google Academic

Williams, JR, Catania, KC și Carter, CS (1992). Dezvoltarea preferințelor partenerilor în marea femeilor de pradăMicrotus ochrogaster) - rolul experienței sociale și sexuale. Horm. Behav. 26, 339–349. doi: 10.1016/0018-506X(92)90004-F

PubMed Rezumat | Google Academic

Williams, JR, Insel, TR, Harbaugh, CR, și Carter, CS (1994). Oxitocina administrată în mod central facilitează formarea preferinței partenerului în femele de pradă (Microtus ochrogaster). J. Neuroendocrinol. 6, 247–250. doi: 10.1111/j.1365-2826.1994.tb00579.x

PubMed RezumatGoogle Academic

Wilson, EO (1975). Sociobiologie: Noua sinteză. Cambridge, MA: Harvard University Press.

Google Academic

Wingfield, JC, Hegner, RE, Dufty, AM și Ball, GF (1990). Ipoteza provocării - implicații teoretice pentru tiparele de secreție de testosteron, sistemele de împerechere și strategiile de reproducere. A.m. Nat. 136, 829-846. doi: 10.1086 / 285134

 Google Academic

Winslow, JT, Hastings, N., Carter, CS, Harbaugh, CR, și Insel, TR (1993). Un rol pentru vasopresina centrală în legarea perechilor în volesele de pradă monogame. Natură 365, 545-548. doi: 10.1038 / 365545a0

PubMed Rezumat | Google Academic

Witt, DM, Carter, CS și Lnsel, TR (1991). Legarea receptorilor de oxitocină la voletele de pradă feminine: stimulare endogenă și exogenă a estradiolului. J. Neuroendocrinol. 3, 155–161. doi: 10.1111/j.1365-2826.1991.tb00258.x

PubMed Rezumat | Google Academic

Witt, DM, Carter, CS, și Walton, DM (1990). Efectele centrale și periferice ale administrării oxitocinei în marea pradă (Microtus ochrogaster). Pharmacol. Biochem. Behav. 37, 63–69. doi: 10.1016/0091-3057(90)90042-G

PubMed Rezumat | Google Academic

Young, KA, Gobrogge, KL, Liu, Y. și Wang, ZX (2011). Neurobiologia legării perechilor: perspective dintr-o rozătoare monogamă social. Față. Neuroendocrinol. 32, 53–69. doi: 10.1016 / j.yfrne.2010.07.006

PubMed Rezumat | Google Academic

Young, LJ, Lim, MM, Gingrich, B. și Insel, TR (2001). Mecanisme celulare de atașament social. Horm. Behav. 40, 133–138. doi: 10.1006 / hbeh.2001.1691

PubMed Rezumat | Google Academic

Yuan, L., Liu, S., Bai, XM, Gao, Y., Liu, GH, Wang, XE, și colab. (2016). Oxitocina inhibă inflamația indusă de lipopolizaharide în celulele microgliale și atenuează activarea microglială la șoarecii tratați cu lipopolizaharide. J. Neuroinflamm. 13:7. doi: 10.1186/s12974-016-0541-7

PubMed RezumatGoogle Academic

Cuvinte cheie: monogamie, oxitocină, vasopresină, testosteron, estrogen, androgeni, prairie vole

Referire: Carter CS și Perkeybile AM ​​(2018) Paradoxul Monogamiei: Ce au de-a face dragostea și sexul cu ea? Față. Ecol. Evol. 6: 202. doi: 10.3389 / fevo.2018.00202

Primit: 14 septembrie 2018; Acceptat: 13 Noiembrie 2018;
Publicat: 29 Noiembrie 2018.

Editat de:

Alexandru G. Ophir, Universitatea Cornell, Statele Unite

Revizuite de:

Ben Dantzer, Universitatea din Michigan, Statele Unite
Patricia Adair Gowaty, Universitatea din California, Los Angeles, Statele Unite
Adam Smith, Universitatea din Kansas, Statele Unite